...

COMMENT LES PEUPLEMENTS DE PLANTES

by user

on
Category: Documents
12

views

Report

Comments

Transcript

COMMENT LES PEUPLEMENTS DE PLANTES
COMMENT LES PEUPLEMENTS DE PLANTES
ET D'INSECTES PHYTOPHA GES
SE FAÇONNENT MUTUELLEMENT :
LA THEORIE COEVOLUTIVE
D E LA STRUCTURE DES PEUPLEMENTS
D aniel LACHAISE
La boratoire de Biologie et Génétique Evolutives du C.N.R.S.
F. 91190 Gif-sur-Yve tte
A u cours d e leur histoire évolutive respective, deux popula­
tions d'organismes, même très différents, ont p u rester liés l'une
à l'autre p ar une étroite interdépendance . Si celle-ci s'est main­
tenue sur une p ério d e de temps assez longue, elle a pu être source
de coévolution, chaque changement évolutif chez l'une entraînant
nécessairement u n changement évolutif chez l'autre. D ans une telle
coévolution la valeur adaptative de chaque géno typ e dépend non
seulement des densités d e s populations e t de la composition géné­
tique de l'espèce considérée, m ais aussi de celles de l'espèce avec
laquelle elle i nteragit (Roughgarden, 1976 ; Futuyma, 1979) . On
conçoit aisém e n t qu'un tel processus influe directement sur la
structure des p euplements, l aquelle pourrait être, n e serait-ce
qu'en p artie, le témoignage d'une longue évolution p arallèle. Une
d es recherches les plus p assionnantes de l'écologie évolutive, et
d e s plus actuelles, est incontestablement celle qui s'intéresse au rôle
évolutif qu'ont p u j ouer les uns sur les autres des organismes
n'échangeant p as de gènes e n tre eux. Nombre de « binômes » écolo­
giques, « p arasite-hôte » , « préd ateur-proie » , « herbivore-plante » ,
« pollinisateur-plante à fleur » , n e sont pas des rencontres fortuites
m ais le fruit d'une longue coévolution.
L a discussion sera limitée ici au rôle des interactions plantes­
insectes d ans l e d é terminisme de la structure de leurs p euplements
r esp ectifs. O n peut dire de toute population animale ou végétale
qu'elle est, à des degrés divers, susceptible de coévoluer avec n'im­
porte quoi autour d'elle, p o u r autant que ce « n'importe quoi »
e xerce sur elle u n e p ression sélective et soit lui-même capable
d'évolution (Feeny, 1 975) .
Rev. Ecol. (Terre Vie), vol. 36, 1 982
Ainsi, par exemple, la structure d u p euplement de figu�ers
(Ficus spp, Moraceae) d'une forêt semp ervirente d'Afrique tropi­
cale e t celle du peuplement symp atrique d'Agaonidae (Hyménop­
tères Chalcidoidae) , leurs pollinisateurs obligatoires ·e t spécifiques,
trouvent-elles incontes tablement leur déterminisme dans la coévo­
lution, qui a lié par couple d'esp èces, l a plante et l'insecte (Wiebes,
1 979) . Bien entendu, il s'agit là d'un cas extrême où la stricte inter­
dépendance et la haute spécificité o n t rendu l a survie de chacun
tribu taire de celle de l'autre. La s tructure des p euplements de l'un
ne peut que refléter celle des peuplements de l'autre. Cependant,
il serait erroné de croire que toute interaction plante-insecte
parce qu'elle est plus ou moins é troite, relève d'un processus coévo­
lutif. On attribu e souvent abusivement à l a coévolution des sys­
tèmes pl ante-insecte dont l'histoire évolutive n'a été qu'unilaté­
rale. Nombre de cas de sp écialisation trophique d'un i nsecte pour
une plante ne relèvent pas d e l a coévolution. Pour qu'il y ait eu
coévolution, il faut que le processus ait été réciproque, que l'his­
toire évolutive de la plante se j us tifie au tant par l'histoire évolutive
de l'insecte que celle-ci s'explique par la première (J anzen, 1 980) .
D ans la théorie « classique » de l a structure des peuplements,
la composition en espèces de ces d erniers est détermi née par des
processus d'immigration e t d'extinctio n d'espèces , une sorte de
« sélection » au niveau des espèces. L a théorie « coévolutive » de
la structure des peuplements, pour reprendre l'expression de
Futuyma (1 979) , est une au tre façon d'expliquer la composition
en espèces des peuplements, qui attribue d ans ce processus un
rôle moteur à la sélection des génotyp es au sein des populations.
Comme toute théorie porteuse d'une explication synthétique,
la coévolution fait l'obj et d'âpres con troverses. On accuse s ouvent
l'approche coévolutive de finalisme. I l faut bien reconn a ître que
si les faits sont souvent éloquents, l a façon d e les interpréter
échappe assez difficilement à un l angage fin aliste. Par ailleurs, si
la coévolution est l'h ypoth èse l a plus plau sible lorsqu'on obs erve
des co-a daptations morphologiques et réciproques comme, par
exemple , les poches à pollen des femelles d'agaonides en relation
avec le mécanisme de déhiscence des étamines de Ficus e t avec le
mode d'o uverture des sycones à m a turité (Galil et EisikDwitch,
1969 ; Ramirez, 1969 ; Galil et coll., 1 973 ; Ramirez, 1 974) , ce n'est
pas nécessairement la seule explication de toute structure spéci a­
lisée. Qu'une structure morphologique, une texture de tissu, une
substance chimique ait un rôle incontestable de défense contre les
insectes, ne signifie pas pour au tant qu'elle ait été sélectionnée en
tant que telle. Néanmoins, elle a tout am:si bien p u l'être. C'est très
exactement à ce niveau qu'app araissent les difficultés et que se
fon t j our les controverses lorsqu'il s' agit d e faire la p art d e ce qui
relève de la co évolution et de ce qui n'en relève pas.
D epuis qu'Ehrlich et Raven (1 964) ont formulé d e façon pré­
cise l'hypothèse coévolutive qui attribu e aux substances chimiques
- 482 -
défensives des plantes un rôle clé dans la détermination du mode
de coévolution en tre les Lépidop tères e t leurs plantes hôtes, les
raisons de suspecter que l a coévolution entre les insectes phyto­
phages et les plantes est fondée et qu'elle a d'une façon générale
une base au moins partiellement biochimique, se sont accumulées.
Les substances chimiques impliquées ont longtemps été qu alifiées,
avec plus ou moins de bonheur, de « secondaires » parce que
chaque famille de ces substances est restreinte à des groupes limi­
tés de p lantes et p arce qu'elles semblaient généralement ne pas
intervenir dans la machinerie cellulaire co mmune à la plupart des
végétaux. L'évolution d e ces substances ne devenait donc compré­
hensible que si on les replaçai t dans un contexte écologique fai­
sant intervenir d'autres organismes que les plantes qui les avaient
p roduites (\Vhittaker, 1 970) . Or, Seigler et Priee (1 976) , faisant la
s ynthèse d'un certain nombre de travaux antérieurs, ont montré
que nombre de ces produi ts naturels, dits improprement secon­
daires (terpènes, alcal oïdes, c yanolipides, compo sés cyanogénéti­
ques) ne sont pas en réalité des produits st atiques, issues finales
du métabolisme, a u t ant dire des déchets, mais qu'ils existent en
équilibre d ynamique, avec des taux de renouvellement rapides
impliquant des c ycles où interviennent des produits primaires tel s
que des sucres ou des acides aminés. C'est pourquoi il y a autant
de raisons de penser qu'ils ont été sélectionnés pour leur rôle dans
les processus m é t aboliques primaires, que pour un quelconque rôle
de d éfense anti-p h ytophage. Robinson (1 974) a ainsi montré que
les alcaloïdes pouvaient être des métabolites actifs susceptibles
d'intervenir dans p l usieurs fonctions physi ologiques de la plante
comme, par exemple, une mise en réserve d'azote (Bell et Tiri­
manna, 1 965 ; J anzen, 1 969) . Whittaker et Feeny (1971) arrivent
à la même conclusion à p artir d'autres composés allélochimiques.
A u trement dit, même si un composé chimique apparaît de to ute
évidence toxique p o u r un insecte, cela n'implique pas nécessaire­
ment que c'est là sa foncti o n écologique initiale (Feeny, 1 975) . Pré­
cisons que Seigler et Priee (loc. cit.) ne remetten t p as en cause le
rôle défensif de telles substances, qu'ils j ugent même « impression­
nant » , mais explorent la possibilité que d'autres avantages sélec­
tifs p uissent exis ter pour elles qui conduira ient à moduler le fon­
dement biochimique de l'hypothèse coévolu tive .
Muller (1 969) fait ainsi remarquer que si la fonction originelle
et p rimaire des toxines produites par les plantes a été la toxicité
vis-à-vis des anim aux, on a q uelques difficultés à concevoir com­
ment de telles substances ont pu app araître. On peut, cependant,
i m agine r que plusieurs processus métaboliques aient p u opérer
simultanément et que des pressions sélectives aient par la suite
favorisé certains sous-produits formés plutôt que d'autres. Ainsi,
la toxicité de ceux-ci à l'égard des animaux a très bien pu n'être
que secondaire et pos térieure à leur élimination du protoplasme.
Feeny (1975) , un des p ères d e cette interprétation biochimique de
- 483 -
l a coévolution entre les plantes e t les insectes, precise lui-m (:ne
que les espèces phytophages sont suj ettes à une très grande v ari2té
de pressions sélectives qui n'ont p as grand-chose à voir ave:.: la
chimie de leurs plantes-hôtes. A ussi, est-ce la résultante entre la
l
coévolltion biochimique et la capacité d e réponse de la popula�ion
aux autres pressions sélectives d u milieu qui doit être impliqJ.é e
dans la diversité des différents modes d'exploitaton des resso mces
par les insectes phytophages. Feeny (loc. cit.) suggère que l'imp or­
tanc-e relative de ces deux classes d e phénomènes doit dépendre
dans une large mesure de l a structure e t d e l a diversit é des p e u ­
p lements de plantes. La question qui est posée ici est de s avoir
si l a réciproque n'est pas également vraie, autrem e n t dit, si la
structure des peuplements n'est p as en p artie déterminée par ces
facteurs.
Le travail de compilation présenté ici est une approche synthé­
tique de l a théorie coévolutive d e l a structure des p euplements au
travers de certains aspects de l'interface p lantes-insectes (1) . Il est
nécessaire de préciser que l a no tion de coévolution est une notion
infiniment plus complexe où sont en j eu b ien d'autres compo­
santes. Le raisonnement suivi tout au long d e l a discussion qui va
suivre repose entièrement sur c e qu'il faut bien reconnaître comme
un postulat de b ase : le rôle fon d amental de l a sélection naturelle
dans l'allocation des ressources, aussi bien au sein d es populations
de plantes qu'au sein des populations d'insectes phytophages. A
cet égard, la théorie coévolutive suit l a même logique e t reprend
la même argumentation que celle proposée p ar Cody (1 966) et
Levins (1 968) pour les stratégies de reproduction.
C ette argumentation est reprise ici afin d e montrer que les
mécanismes coévolutifs sont des facteurs, p armi de nombreux
autres (voir par exemple B arb ault, 1 981 ) , susceptibles d'intervenir
dans le déterminisme de la s tructure et d e la dynamique d es p eu­
plements. Aussi, abordera-t-on successivement : 1. Les faits ; autre­
ment dit on cherchera à comprendre ce que l'on appelle la « s truc­
ture » d'un peuplement, à s avoir quel est le contenu de cette
notion e t comment elle peut s'exprimer qu antitativement ou se
représenter graphiquement. 2. Les composés a llélochim iques ;
quelles sont les substances chimiques, tout au moins les plus im­
portantes d'entre elles , incriminées dans le déterminisme de la
dite s tructure ? 3. Le mécanisme propremen t dit, comment la géné­
tique des populations, aussi bien celle des plantes que celle d es
insectes phytophages, intervient-elle po u r expliquer le rôle possible
de ces composés ? 4. Une discussion récapitulative ; où, fort des
arguments présentés dans les p aragraphes précédents, o n cher­
chera à répondre à trois séries d e questions : (a) Tou t d'abord,
existe-t-il d'une façon générale des faits convaincants prouvant l a
(1) Voir aussi Edwards e t Wratten (1 980).
- 484-
réalité d e l a coévolution ? D e façon plus parti culière, en existe-t-il
faisan t intervenir des substances alléloch i m iques ? (b) Quels sont
les termes de la théorie coévolutive élaborée à p artir de myriades
d'observations ? (c) Finalement, on cherchera à vérifier la valeur
d e cette théorie en appliquant ces termes à un exemple concret,
celui d es insectes du chêne.
LA S TRUC TURE DES PEUPLEMENTS : LES FAITS
Selon que l'on appréhende la notion de peuplement de façon
glob ale (tou s arthropodes confondus, par exemple) ou de façon
plus restrictive (une famille d'insectes particulière p ar exemple) ,
selon que l'appr o che est ré alisée à l'échelle géographi que, régio­
nale ou locale, selon qu'on se réfère à une mosaïque d'habitats ou
à un habitat donné, à tou t un spectre de plantes-hôtes ou à une
certaine plante-hôte, on p e ut aboutir à des interprétations très
v ariées quant aux facteurs impliqués dans le déterminisme de la
structure de ce p euplement. Ainsi, l'étude exp érimentale de la
recolonisation d'îlots d e m angrove préalablement défaunés, telle
que l'a réalisée Simberloff (1 978 incluant les nombreuses réfé­
rences antérieures) , suggère que la structuration des peuplements
- résultante du renouvellement des espèces par immigrations et
e xtinctions - s'accorde assez bien avec la théorie de la biogéogra­
phie des îles (MacArthur e t Wilson, 1 967) . A l a suite de Southwood
(1961 ) , toute une littérature s'est forgée a u cours de ces vingt der­
nières années sur la relation « distance-surface/nombre d'espèces »
( Strong, 1 974 a, b, c ; D i amond et coll., 1 976 ; Gilpin e t Diamond,
1 976 ; Cody et D i amond, 1 975 ; Martin, 1 981 , entre autres) . De nom­
breux travaux se sont notamment accumulés pour montrer la
v aleur générale de l'hypothès e· selon laquelle, plus une plante a une
vaste distribu tion, plus elle s' avère héberger un nombre élevé
d'espè ces d'insectes. Strong (1 974 b e t c) et Strong et coll. (1 977) ont
ainsi montré que l' aire occupée par une plante et la densité de
celle-ci dans cette aire étaient des facteurs déterminants de l'im­
p ortance du peuplement local d'insectes de l a plante-hôte en
question.
En C alifornie e t sur l e littoral atlantique des Etats-Unis, la
richesse sp é cifique des peuplements d'Hyménop tères cynipines
p rod uisant les galles du chêne peut ainsi être aisément déduite
de l' aire de distribution géographique de leurs chênes-hôtes (Cor­
nell e t Washburn, 1 979) . Mais l'exemple le plus spectaculaire est
incontestablement celui des arthropodes des genévriers étudiés
e n Angle terre p ar Ward (1 977) et Ward et Lakhani (1 977) , puis
repris p ar Strong en 1 979. Ward (1 977) a concentré son attention
sur les espèces d' arthropod e s étroitemen t associées aux genévriers.
Leur recensement, réalisé sur deux races indigènes de Juniperus
communis d ans 25 sites différents, révèle une étroite corrélation
-485-
locale entre le nombre d'espèces d'arthropo d e s et la densité de
ces genèvri €rs. Strong (1 979) a montré que cette rem arquable cor­
rélation se retrouvait à l'échelle d e toute l'Angleterre.
Cependan t, cette rel ation « nombre d'espèces/surface » est
plus une constatation qu'une explication. Celle-ci peut d écouler
de l'hétérogénéité de l'habitat aussi bien qu e de l a surface en soi,
la première ayant une forte chance de s'accroître lorsqu e la s e­
conde s'agran dit. S'il y a touj ours plus d'espèces d' arthropodes là
où les genévriers sont les plus abondants, quelle que soit la lati­
tude, ce ne sont pas les mêmes espèc · e s d'arthropodes qui exploitent
les Juniperus au nord et au sud d e l'Angleterre. L a faune des gené­
vriers montre donc que des espèces relativement spécialisées de
phytophages qui dépendent d'une mêm e p lante-hôt e peuvent très
bien avoir une distribution géographique tout à fait différente de
celle de leur hôte.
Strong (1 977 a et b) a montré un phénomène semblable chez
les nombreuses espèces de Chrysomélides hispines spécialisées aux
feuilles immatures de Zi ngiberales en Amérique centrale. Chaque
espèce d'hispine est général e m e n t limitée à une seule famille de
Zingiberales. Les espèces à large distribu tion géographique sup­
portent globalement un nombre plus élevé d'hispines sur l'en­
semble de leur aire de distribu tion, i ci encore à la faveur d'un
remplacement géographi que d'espèces. Cep endant, le nombre d'es­
pèces d'hispines coexistant localement dépend d'autres facteurs
comme la taille de l'hôte, son abondance locale et la diversité des
différent€s familles de Zingiberales disponibles, mais non direc­
tement de la dis tribution globale d e l'hôte hors de l' aire d e récolte.
Les facteurs qui son t impliqués dans la relation « nombre
d'espèces/aire » associant les insectes phytophages et leurs plantes­
hôtes peuvent être très variables selon le couple « plante/insecte »
étudié. L'associ ation étroite des Lissocephala avec les figuiers
africains en est un exemple. Lissoceph ala est un genre de Diptères
Drosophilidae endémique à la région afro-tropicale (Tsacas et
coll., 1 981 ) . La totalité des espèces de Lissocephala son t s tricte ­
ment dépendantes pour leur repro du ction de la cavité close des
sycones immatures (=figues= réceptacles floraux) des Moraceae
du genre Ficus (Lachaise , 1 977 ; Lachaise e t Tsacas, 1 982) . Si la
spéciation des Lissocephala n'a pas été directement impliquée d ans
le processus coévolutif qui a assujetti l'un à l'autre le figuier et
son pollinisateur obligatoire et sp écifi que, elle en a très vraisem­
blablement été un sous-produit évolutif. Les Lissoce phala se
seraient différenciées par évolu tion convergente avec l'agaonide
pollinisateur (Lachaise et coll ., 1 982) . La p aroi externe du sycone
immature, imprégnée d'un latex qui contient entre autres compo­
sés alléloch imiqu€s une puissante protéase, l a ficine (J anzen,
1 979) , est impropre à la ponte d e toute espèce de drosophilid e . La
colonis ation des figues par ces Diptères débute donc p ar l'inté ­
rieur. Le système très comp lexe de « défenses an ti-phytophages »
- 486 -
du sycone immature (fermeture du récep tacle, texture de l'exo­
carpe, lignification de l'endocarpe et/ou barrières chimiques) pré­
sente néanmoins une faille inévitable, « l'endroit » où la femelle
pollinis atrice p énètre le sycone, en l'occurrence l'ostiole. Il est en
effet absolument obligatoire que le pollinisateur puisse contour­
ner toutes ces b arrières anti-phytophages sans avoir à en subir les
effets. En franchissant, sans le percer, le bouchon ostiolaire du
sycone hermé tiquemen t clos (une structure formée de l'empile­
ment hélicoïdal e t de l'imbrication de nombreuses bractées char­
nues) à la suite d u pollinisateur, la larve de Lissocephala profite
d e « l'impunité » d u comp ortement de celui-ci (Lach aise, 1977) .
Avec 20 espèces connues auj ourd'hui, on est certainement
encore loin d u nombre réel d'espèces de Lis s ocephala vivant en
Afrique, chaque nouveau Ficus étudié apportant s a moisson d'es­
pèces n ouvelles (Tsacas et Lachaise, 1 979 ; Tsacas et Chassagnard,
1 981) . Néanmoins (on commence à avoir une certaine idée de la
s tructure des peuplements de Lissocephala, même si les méca­
nismes impliqués sont encore loin d'ê tre clairs.
Chaque espèce de Lissocephala peut dépendre d'un nombre
de Ficus-hôtes plus ou moins grand ; par ailleurs chaque espèce
de Ficus peut héberger plusieurs espèces de Lissocephala. Les
différentes espèces de Ficus peuvent donc avoir des espèces de
Lissocephala qui leur sont p ropres (tou t au moins dans la limite
des connaissances actuell es) e t d'autres qui leur sont communes.
C h aque esp èce d e Ficus produit ainsi à la fois des espèces de
Lis.wcephala à spécificité étroite et des espèces à spécificité large.
Tsacas et Lachaise (1 979) ont mon tré que le nombre d'esp èces de
Lissocephala cohabitant un même sycon e est corrélé positivement
e t de façon h autement significative avec le nombre d'individus qui
y vivent. Par ailleurs, le nombre de gro u p es d'espèces est corrélé
positivement et significativement avec le nombre d'espèces pré ­
sentes ; ce qui e s t intéressant dans la mesure où chaqu e groupe
d'espèces correspond à un d egré de spécificité différent (Fig. 1) .
Les différentes esp èces de Lissocephala peuvent ainsi cohabi ter
d ans un m êm e sycone parce qu'elles pondent les unes après les
au tres, au fur et à mesure que s'effectue le développement floral
de la fig. immature. Plus l a ponte est précoce, plus la sp éci­
ficité e st étroite ; en corollaire, plus la ponte est tardive, plus la
spécificité est l arge (Lachaise et coll., 1 982) . Par ailleurs, les Lisso­
cephala à spécificité large son t touj ours plus abondantes que celles
à spécificité étroite. Il existe donc cinq niveaux auxquels on peut
appréhender l a n otion de peuplements de Lis socephala : par rap­
port (1) au p euplement de Ficus, (2) à chaque espèce de Ficus,
(3) à chaque popul ation de Ficus, (4) à chaque arbre e t même (5) à
chaque figue . Le déterminisme de ces structures en « poupées
russes » relève d'un nombre croissant de facteurs à mesure que
l'on p asse de l a figue au p euplement d e Ficus. Aux facteurs qui
régissen t les gradients de sp é cialisation et la succession des pontes
-487-
des espèces de Lissocephala sur chaque sycone, s'aj o u tent pro­
gressivement ceux qui contrôlent l a dynamique des différentes
p op ulations de chaque espèce d e Ficus, ceux qui déterminent l es
différences dans l a stratégie d e reproduction des différentes es­
pèces de Ficus e t donc la phénologie comp arée de leur production
respective de figues, puis des facteurs d e p e uplements comme
leurs distributions et leurs densités relatives (Lachaise e t Tsacas,
1 982) .
"
�
0
0
•q,
�
q,
3
0
0
2
§0
....
0,
0
0
�3
2
@
0
5
10
individus
2
15
3
"
espèces
Figure 1.
Peuplement de Diptères Drosophilidae de Ficu s sur Forsskal
(
capensis Thunberg) dans les savanes préforestières d e Lamto, e n Côte-d'Ivoire ;
(à gauche) : régre ssion du nombre d'espèces de Lissocephala sur l e n o mbre
d'individu s cohabitant un même sycone (r
0,88 ; p < 0,01) ; (à droite ) :
régression du nombre de groupes d'espèces de Lissocephala sur l e n o mbre d'espèces
coexistant dans un même sycone (r
0,81 ; p < 0,01) (redes siné d'aprè s TsACAS
& LACHAISE, 1 97!)).
=
=
=
O n voit donc combien les mécanismes en jeu dans le détermi­
nisme de la structure des peuplements sont multiples e t complexes
- aussi complexes en réalité q ue le niveau d'organisation qu'ils re­
présentent est élevé. Si on appréhende cette no tion de peuplement,
qui peut ê tre aussi cumulative q ue l a distribu tion géographique
du t axon concerné le permet, à l'échelle de toute l'aire d e distri­
bution géographique d'une espèce de Ficus o u même de celle de
l'ensemble des Ficus-hôtes, o n accroît d'autant les s éries de fac­
teurs en en faisant intervenir d e nouveaux co mme l'hétérogénéité
des différents habitats, puis ceux d'ordre biogéographique. Toute
la question est de savoir si l e cumul d e s distributions de p euple­
ments locaux conduit à une n ouvelle distribution de même typ e et
si le peuplement que celle-ci est censée traduire a une réalité éco­
logique. Un début de réponse es t apporté p ar la figure 2 qui repré­
sente l a relation liant le nombre d'esp èces de Li s so c e ph ala au
nombre d'espèces de Ficus-hôtes dans l a région afro-tropicale.
En p remière analyse, on est frappé par la similitude des courbes
- 488 -
traduisant un peuplement local, ici l a forêt sempervirente de Taï
en Côte-d'Ivoire, ou le peuplement global à l'échelle biogéogra­
phique, i ci la région afro- tropicale. Le coefficient de corrélation
est aussi élevé pour l'ensemble de la région biogéographique
(r
0,967) que pour la forêt de Taï (r
0,976) . En réalité, si la
corrélation entre le n o mbre d'espèces de LissocephalŒ et le nombre
d'espèces de Ficus correspond à une réalité écologique pour la
forêt de T aï, cela p ourrait ne pas être le cas pour l'ensemble de la
région afro-tropicale. Cela pourrait s'expliquer p ar tout un en­
semble de raisons métho dologiques, biologiques et statistiques. La
première vient de la faç o n même de construire ces courbes. Des
classes s ont définies en c ombinant toutes les espèces de Ficus deux
à deux, trois à trois e t ainsi de suite. Puis on c alcule le nombre
m oyen d'espèces de Lis s ocephala par classe, ainsi que son écart
type. Le poin t obtenu p o u r l a première classe qui rassemble toutes
les espèces d e Ficus prises isolément, correspond donc au no mbre
m oyen d'espèces de Lisso ceph ala par Ficu s ; l'écart type est grand.
=
=
<(
....J
<(
I
[b20
(.)
f7l
en
•
+
::::i
TAi
ill
S:]15
o._
en
LJ.J
'o
LJ.J
0::
en
•
L
� 10
5
j
5
10
15
1
5
NOMBRE d·ESPECES de FICUS-HÔTES
10
Figure 2.
Peuplement de Diptères Drosophilidae des Ficus, Moracées. Régression
du nombre m oyen d'espèces de Lissocephala obtenu es par émergence des sycones
i m m atures sur l e n o mb re d'e spèces de Ficus hôtes ; (à gauche) : peuplement de
l'en semble de l a région afro-tropicale (r = 0,967 ; p < 0,01) ; (à droite) :
peuplement de l a forêt dense humide de Taï au sud-ouest de la Côte-d'Ivoire
(r = 0,976 ; p < 0,01).
-
- 489
La dernière classe n'a qu'une valeur, celle d u p oint défini par la
richesse sp écifique d e s Lissoc e phal a et la richesse spécifique des
Ficus ; b i en entendu, il est dép ourvu d 'éc a rt type . Or, le p rincipe
même c onsistant à combiner les espèces de façon croissante n'a
de signification biol ogique que s i celles-ci s on t symp atriques à
l'échelle de l'habitat des Ficus. C ar alors, e t alors seulement, est
suscep tible d'intervenir chez les Lisso cephala une quelconque sélec­
tion de l'hôte.
La seconde raison méthod ol ogique tient à ce que le n ombre
de Ficus étudiés p our leur faune de Lissocephala est très faible
dans les l ocalités au tres que T aï. Au ss i , le peuplement d e Lisso­
cephala de cette dernière localité impose-t-il vraisemblablement
sa structure au peuplement glob a l de Lisso cephala, tous p ays
confondus.
A cela s'aj outent des rais ons statistiques p ortant s ur l e cumul
des distributions. En effet, si le cumul de plusieurs distributions
de Poisson, par exemple, donne une n ouvelle distributi on de
Poisson, il n'en va p as de même des dis trib u t i on s gaussiennes d ont
le cumul ne conduit pas nécessairement à une nouv·e lle distribu­
tion gaussienne. D ans le cas d'une distribu ti on du premier type,
si la structure du peuplement de dros ophilides à chacun des ni­
veaux, figue, p opulation de figuiers dans un habitat, ensemble
d'habitats, aire de distributi on géographique du ou des Ficus­
hôtes) p ourrait n'être qu'une amp lification d u niveau d'ordre
inférieur, il n'y a plus aucune r ai s on p our qu'il en s oi t ainsi dans
le second. Sur la figure 2, la distribution sur les ord onnés, qui est
dissymétrique sur le segment 1-15 (Afrique) ou 1-10 (Taï) , se rap­
procherait davant age de la distrib u ti on d e Poisson, alors que celle
de l'abcisse a été choisie monoto n e . En con séquence, les distribu­
tions n'app araissent pas plus gaussiennes en y qu'en x. Cela p our­
rait être une des raisons expliquant l a similitude des c ourbes se
rapportant respectivement à l'Afrique e t à l a seule l ocalité d e Taï.
C'est p ourquoi aussi on n'est p a s autorisé à attribuer une quel­
conque s ignification statistique à l a valeur du c oefficient de co r­
rélation ; on constatera seulement que cette valeur est forte.
Ainsi, les principaux facteurs détermina n t l ocalement l a s truc­
ture des peuplements d'insectes phytophages spécialisés à un typ e
de plante-hôte p articulière (Lissocephala infé odées aux Ficus par
exemple) peuvent différer notablement de ceux impliqués d ans le
déterminisme du peuplement de l'ensemble des arthrop odes asso­
ciés à une plante-hôte d onnée, du type de ceux étudiés p a r Sh·ong
(1 974 a et b) et Strong et coll. (1 977) .
C'est en tout cas ce que suggèrent a ussi Gilbert et Smiley (1 978)
qui ont analysé de façon détaillée les facteurs déterminant l a
diversité l ocale des peuplements d'héliconiines. Ces derniers repré­
sentent une comp osante constante des peuplements de Rhop al o­
cères de la région néotropicale. La particularité des hélico niines
- 49 0 -
vient notamment d e c e que les chenilles de toutes les espèces
exploitent exclusivement des plantes de la famille des Passiflora ­
ceae, principalement celles du genre Passiflora (Benson et coll.,
1 976) . D ans leur recherche des facteurs régissant l a structure des
peuplements d'héliconiines au niveau local, Gilbert et Smiley
(1 978) ont d'abord montré qu'il n'y avait pas de corréla tion entre
le nombre d'espèces d'héliconiines trouvées sur chaque espèce de
Passiflora e t l'aire d e distr ibu tion géographique de cette plante.
La structure locale de s peuplements d'héliconiines obéit à un
déterminisme complexe où interviennent des facteurs historiques
(bi ogéographiques e t évolu tifs) et des facteurs écologiques aussi
divers que la variété des ressources, la structure de l'habitat, la
productivité et la prévisibilité des ressources , le statut succession­
ne! des espèces d e Passiflora, ou encore des facteurs climatiques,
liés à l'altitude , engendrant des remplacements d'espèces.
A la faveur des « refuges forestiers » qui ont existé pendant
les périodes frqides du Pleistocène en Amérique du Sud, une radia­
tion adaptative de grande envergure s'est pro duite chez les héli­
coniines en général, et plus particulièrement au sein du genre
Heliconius (Turner, 1 976) . Une fois la continuité de la forêt res­
taurée, les nouvelles espèces qui s'étaient différenciées dans les
refuges, ont r· e colonisé d e façon inégale et partielle les vas tes zones
séparant ceux-ci. La sym p atrie qui en a résulté a été très variable
d'une z o ne à l'autre . A ussi, les facteurs historiques relevant des
conditions mêmes d e la sp éciation allop atri que des héliconiines,
contribuent-ils à j ustifier les différences observées dans la diver­
s i té des peuplements d'héliconiines d'une localité à l'autre (Gilbert
et Smiley, 1 978) .
Aussi, pour minimiser l'influence des facteurs historiques dans
l a recherche d u déterminisme de la structure locale des peuple­
ments, Gilbert et Srniley (loc. cit.) ont-ils choisi de comp arer des
localités au sein de régions comp arables quant à l'influence des
refuges. P armi les facteurs écologiques que ces auteurs ont étu­
diés, la variété des ressources est de toute évidence un facteur
m aj eur régulant la diversité spécifique des héliconiines au niveau
local. L a figure 3, qui rassemble les résultats obtenus dans une
dizaine d e localités bi en étu diées, montre clairement que la diver­
sité taxinomique des Passifloracées j ustifie localement l'essentiel
d e la vari ation d e la ri chesse spécifique des héliconiines (r
0,82 ;
p < 0,05) ; le coefficient d e corrélation ayant une valeur encore
plus élevée lorsque l e nombre d'espèces du seul genre Heliconius
est rapporté au nombre d'espèces de plantes (r
0,87 ; p < 0,01) .
Là encore, il serait sans doute nécessaire de vérifier le caractère
gaussien des distrib u tions avant d'introduire les notions toutes
relatives de seuils de signification. Cependant, il n'en resterait
p as moins que l a valeur d u coefficient de corrélation est élevée.
Par ailleurs, Gilbert et Smiley (loc. cit.) font remarquer que le fait
que 90 % d es points concernant les Heliconius se situent sur la
=
=
- 491 -
bissectrice ou au-dessous d'elle, alors que 90 % des p o ints des
héliconiines tombent au-dessus, traduit l'existence de deux types
de ressources chez les Pas�iflora : les nouvelles p o usses (exploitées
par l a plupart des H eliconius) e t les feuilles plus âgées (exploitées
p ar les autres héliconiines) .
D ans le même ordre d'idée Chew (1981) s uggère aussi que l a
composition d e l a flore d e Crucifères e t l'abond ance de celles-c i
(j)
�
u
w
CL
(j)
w
D
w
a:
al
:::!
0
16
•
14
12
10
0
8
z
,
•o
6
00 ,
,
4
2
0
HELICONIINES
,
,
0 ,
'
, •
,
,
HELICONIUS
,
,
,
.,
,.
•'
•
'
, •
!1
2
4
6
8
10
12
NOMBRE
d
2
4
ESPECES
•'
de
,
,
,
,
,
,
...
,
,
,
,
,
•
•
6
8
10
12
PASSIF LORA HÔTES
Figure 3. - Peuplement de Lépidoptères NymphaJi.dae Hel icon iinae d e s Passiflora
(Passifloracées) dan s 10 local ités différentes du Costa Rica, rle Trinidad, du Bré sil
et du Mexique ; (à gauche) : régression d u nombre d'e spèces d'hélicon i i n e s sur
le nombre d'espèces de Passiflora hôtes (r = 0,82 ; p < 0,05) ; (à droite) :
régres sion du nombre d'espèces d'Heliconius sur le nombre d'espèces de Passiflora
hôte s (r = 0,87 ; p < 0,01). Les cercles b l ancs i ndiquent les l ocal ité s où l e s
hélicon i i n e s l e s plus abondants sont nettement associés avec l e s e s pèces de
Passiflora les plus abondantes (rede s s i n é et si mpl ifié d'après GILBERT & S MILEY,
1978).
sont plus importantes pour déterminer l'abondance et l a distri­
bution écologique des Lépidop tères du genre Pieris, que les in­
teractions entre les di fférentes espèces d e p apillo ns. Un simple
changement dans la flore de Crucifères suffirait à expliquer les
extinctions locales d'espèces d e Pieris sans qu'aucune compétition
entre Lépi doptères n'in tervienne.
L'associ ation des insectes phytophages avec leurs p l antes­
hôtes est un phénomène foncièrement dyn amique d ans l a mesure
où le nombre d'espèces d'insectes s'accroît rapi dement, et selon
toute app arence de façon asymp totique avec celui des plantes­
hôtes (Strong, 1 979) . La faune d'arthropodes des îlots d e m a ngrove
préalablement défaunés est restaurée en quelques années (Sim- 492 -
b erloff, 1 978) e t il suffi t d e quelques milliers, voire de quelques
centaines d'années, pour que des espèces végétales introduites
hébergent u n nombre d'esp èces d'insec tes phytophages (générale­
ment prélevées sur la faune autochtone) sensiblement égal à celui
d'autres espèces introduites ou à celui des espèces n a tives (Strong,
loc. cit.) .
Selon Gilbert e t Smiley (1 978) il est vraisemblable que la plu­
p ar t des taxa supérieurs de plantes tropicales hébergent au moins
quelques groupes d'insectes qui leur sont associés et avec lesquels
il s sont supposés avoir coévolué. Aussi, ne peut-on véritablement
comprendre les caractéristiques des peuplements d e plantes comme
d'insectes, que si l'on est à même de préciser comment ils intera­
gissent les uns avec les a u tres (Gilbert, 1 977) .
L'asso ciation plante-insecte peut être le témoignage d'une lon­
gue coévolution qui a pu notamment contribuer à la fois à favo­
riser l'apparition, o u à accroître, l a diversité des composés allé­
lochimiques des p l an tes et les tolérances complémentair· e s des
insectes à certains d'entre eux (Fraenkel, 1 959, 1 969 ; Dethier, 1970,
1 976, 1 977) . D e s milliers de généra ti ons ont s ans doute été néces­
s aires pour que commencent à se traduire morphologiquement ou
physiologiquement les pressions séleCtives réciproques de la co­
évolution (Strong, 1 979) . L'étroite associ ation taxinomique entre
p l ante-hôte e t phytophages qui en a quelques fois résulté a pu per­
sister sur d e longues p ériodes géologiques, comme l'a montré Opler
(1 973 , 1 974) chez les Lépidop tères mineurs de feuilles de chênes.
C ependant, des changements écologiques e t b iogéographiques
affectant les associations plante/insecte ont pu se produire sans
qu'aucune coévolution n'intervienne . D ans ces cas, ces associations
sont plus fortuites et labiles que celles issues de la coévolu tion
(Strong, 1 979) . Ceci a conduit Gilbert (1978) à distinguer la « mono­
phagie écologique » de la « monophagie de coévolution » . Toute
la question p ar r apport a u problème qui nous in téresse ici, à
s avoir le rôle éventuel d e l a coévolution dans le déterminisme de
l a structure de s p euplements, est de pouvoir distinguer les asso­
ciations coévolutives de celles qui ne le sont p as.
Parmi les très nombreux facteurs évoqués plus haut et
auxquels on a reconnu u n rôle dans le déterminisme de la struc­
ture des p euplements, ]es substances allélochimiques sont considé­
rées comme des « facteurs clés » pour l a théorie coévolutive de la
structure des p e uplements. Toutefois, qu'une substance chimique
synthétisée p ar la plante ait pour fonction maj eure de faire office
de b arrière défensive contre les organismes animaux phytophages
n'est p as une notion évidente. C'est plus une hyp othèse, contro­
versée p a r certains, qui s'intègre dans une certaine façon de penser
l' écologie depuis une vingtaine d'années. Cette hypothèse s'appuie
c ep e n d an t sur u n certain nombre de faits, à savoir : toxicité effec­
tive de certaines de ces substances d'origine végétale pour une
- 493 -
certaine catégorie d'organismes animaux ; cap acité qu'ont certains
de ces derniers de contourner ces b arrières toxiques p ar divers
processus de détoxification supposés avoir été mis en p lace, eux
aussi, par le j eu de l a sélec ti on n a tu relle ; c apacité de certaines
autres substances végétales non toxiques d e former des complexes
dont l'effet, sinon le rôle, sera i t de réduire la digestibilité d e l a
plante pour l'organisme animal qui les consomme.
LES SUBS TA NCES A LLELO CHIMIQ UES
Il n'y a pas entre les c atégories de substances allélochimiques
le cloisonnement marqué que l aissen t suggérer les attributions
habituelles (Moretti, comm. pers.) . Ainsi , pour qu alifier une sub­
stance d' alcaloïde, suffirait-il, à l a limite, qu'elle soit dotée d'un
atome d'azote et qu'elle soit basique. L a L-DOPA, p ar exemple,
peut être considérée comme u n alcaloïde, aussi bien que comme
un acide aminé de substitution. Toute substance c o n tenant u n
hydroxyle p hénolique p eut ê t r e appelée produit phénolique ; ce
sont, p ar exemple, les tanins bien connus . Les terpènes représ·e ntent
un domaine extrêmement vaste. Ils abondent dans les Conifères
et les Euphorbiacées notamment. Le l atex de nombreuses plantes
en contient.
Aussi, y a-t-il toutes sortes d e clés possibles pour classer ces
substances. Celle adoptée ici e s t celle retenue d ans l a théorie
coévolutive telle qu'elle est formulée p ar Feeny (1 975 , 1 976) e t
Rho ades e t Cates (1 976) . Les toxines sont opposées a u x substances
qui ne �ont pas toxiques mais dont le seul effet est d e réduire l a
digestibilité d e l a plante. Encore fau t-il préciser q u e l'une e t l'autre
notion n'ont de sens que p ar rap port à un typ e d'organisme p arti­
culier. D ans les problèmes abordés ici, il s'agit de la toxi cité o u
d e la digestibilité des plantes p ar rapport a u x seuls i nvertébrés
qui exploitent ces plantes-hôtes comme aliments. Il va d e soi
qu'une substance toxique pour u n insecte n e l'est pa s nécessaire­
ment p o ur un m ammifère. Aussi les généralisa tions issues d e l a
bas·e b i o chimique d e la théorie coévolutive d e la structure d e s peu­
plements d'invertébrés ne valent-elles pas nécessairemen t pour
les vertébrés (voir à ce suj et, les discussions d e Fre·e land e t J anzen,
1 974 ; H arborne, 1977, pp. 130- 1 5 1 , e t Hladik e t Hladik, 1 977) .
Par toxines, on entend des substances allélochimiques qui
sont létales pour les invertébrés phytophages ou qui réduisent
leur viabilité ou leur fécondité. Parce que l a toxine agit directe­
ment sur l e pro cessus métabolique du phytophage, une tolérance
aux toxines est éventuelleme n t sélectionnable chez celui-ci . Rares
sont les toxines qui n'aient pu , quelque p ar t , être contournées par
sélection p ar au moins une population d'insectes qui a coévolué
avec la population de l a plante. Au ssi, les toxines n e sont-elles
efficaces en tant que défense, e t pour autant que tel est l e rôle
- 494 --
auquel les a conduit la sélection, que si elles sont très diversifiées
e t que chacune d'elles est peu répandue.
Par substances réduisant l a digestibilité de l a plante à l'égard
d e ses consommateurs potentiels, on entend une catégorie de
substanc-e s allélochimiques dont l a cible est la protéine de la
plante elle-même, donc l' aliment ingéré par le phytophage, mais
non directement le métabolisme de celui-ci . L'élément important
dans l e raisonnement suivi d ans l a théorie coévolutive est que de
telles substances ne p euvent être que subies et ne sont générale­
ment pas contournables par sélection. Pour être efficaces de telles
substances doivent nécessairement être très rép andues et à fortes
concentrations.
TOXINE S
Suivant H arborne (1 977) on distinguera les t oxines à base
d'azote et les toxines non azotées.
TOXINE S A BA SE n'AZOTE :
Il s' agi t notamment des acides aminés non pro téiques ou de
substitution (Fow den, 1 970) . Ils sont ainsi qualifiés p arce qu'ils
ne sont pas habituellement incorporés dans la synthèse des pro­
téines. S'il arrive qu'ils le s oient p ar erreur, l'organisme produit
des enzyme s qui ne pe uvent pas fonctionner normalement et en­
traînent la mort de l'organisme (Rosenthal e t coll., 1976) . Ces
acides aminés non protéiques et toxiques sont assez caractéris­
tiques des graines de Légumineuses (Bell, 1 972) . Un exemple clas­
sique est la canavanine qui « mime » l'arginine dont elle ne diffère
q u e p ar un groupement CH2 remplacé p ar une molécule d'oxygène .
L a canavanine e st présente en particulie r da n s les graines du
h a ricot Jacques Canavalia ensiformis et de Dioclea megacarp a
dont elle p e u t représenter j usqu'à 10 % de leur poids sec. Si la
c an avanine est toxique pour un grand nombre d'espèces d'insectes,
on connaît néa nmoins un Coléoptère bruehide du Costa Rica,
Caryedes bras iliensis, dont les larves accomplissent leur dévelop­
pement complet en se nourrissant exclusivement des graines toxi · ·
ques de D ioclea (J anzen, 1 975 b) . Les larves de ce bruehide sont
dotées d'une arginyle-tRNA syn thé tase qui discrimine la L-arginine
e t la L-canavanin e . Il e n résulte que la substitution de la L-argi­
nine est prévenue, contrairement à ce qui se passe chez des ani­
m au x incap ables de dé toxifi e r la canavanine (Rosenthal et coll.,
1 976 ; J anzen, 1 977) . La l arve de ce bruchi rle n'est pas seulement
capable d'éviter l a c an avanine, elle en dégrade j usqu'à 60 % en
can aline e t urée . Grâce à une uréase p articulièrement active, l'urée
est à son tour dégradée en ammonium qui peut ainsi être récu­
péré. Ce qui fai t dire à Janzen (1 977) que Caryedes brasiliensis
e s t un spécialiste de la can avanin-e .
Un autre exemple d'acide aminé non protéique et toxique pour
nombre d'insectes est la L-DOPA, autrement dit l a 3,4-dihydroxy-
495
-
phénylalanine, dont il est bie n connu qu'elle interfère a v-e c l'acti­
vité de l a tyrosinase dans l e p ro cessus qui conduit au durcisse­
ment et à la mélanis ation de l a cuticule des insectes. Notons que
si la L-DOPA peut provoquer l a mort des insectes, elle s' avère rela­
tivement peu toxique pour les mammifères (Harborne, 1 977) , ce
qui illustre ce que ncus disions p lus haut. La L-D OPA est présente
aussi dans les graines de Légumineuses, où elle représente une
barrière chimique efficace contre l'action des insectes. O n la
trouve, no tamment, à l'état libre à une concentration aussi forte
qu'inhabituelle (de 6 à 9 % ) dans les graines du genre Mucuna
en Amérique centrale (Bell e t Janzen, 1 970) . En relation ave c cette
propriété, ces auteurs ont constaté qu'au moment précis de leur
ma turité où l a concentration en L - D O P A libre est j us tement la
plus forte, les graines de Mucuna étaient libres d e toute attaque
aussi bien d'insectes que de p etits m ammifères granivores. Rehr
et coll. (1 973) ont confirmé expérimentalement qu'à l a forte
concentration trouvée naturellement dans les graines de Mucuna, la
L-D OPA inhib ait complètement l a prise de nourriture en provo­
quant l a mort des chenilles du noctuide Prodenia e ridania, e t que
l'effet toxique pouvait même être sensible à faible concentration
au moins chez cette espèce de Lépidoptère. Le rôle écologique d e
la L-D OPA e s t suggéré dans le choix d e l a plante-hôte, Mucuna
ou autres Légumineuses, exercé p ar les bruchides de l a forêt bré­
silienne (Janzen, 1 969) . Il peut arriver que d e deux espèces d' arbres
de la famille des Légumineuses vivant côte à côte, l'une dont les
graines sont riches en L-D OPA soit libre de toute infestation d ue
aux bruchides, alors que l'autre dont les graines sont dépourvues
de substances allélochimiques défensives soit très attaquées par
ce coléoptère.
Une autre famille de toxines azotées importante par le rôle
qu'elle j oue à l'égard des animaux, est celle des hétérosides cya­
nogénétiques. Ce sont princip alement des h étérosides d u nitrile
phénylglucoside . Hydrolysée p ar des enzyme s spécifi ques (gluco­
sidase ou oxynitrilase) ou par des acides l a molécule hétérosi dique
se scinde et libèr·e de l'aldéhyde benzoïque, un ou plusieurs oses
(essentiellement du D -glucose) e t surto u t de l'acide cyanhydrique
HCN cap able de provoquer de graves intoxications chez u ne gran de
variété d'espèces, aussi bien chez les vertébrés que chez les inver­
tébrés. On trouve ces toxines notamment d ans les graines des
arbres fruitiers communs de la famille des Rosacées comme l'abri­
cotier, l'amandier, le cerisier, le p oirier, le pommier, le p êcher e t
l e prunier o ù i l s peuvent atteindre de très fortes concentrations.
Pour 100 grammes de poids frais, les graines de p êcher libèrent
environ 1 50 milligrammes d'HCN ; celles des noyaux d' abrico tier
(Prunus armcniaca) peuvent être plus toxiques encore p uisqu'elles
peuvent libérer 275 mg d'HCN p ar 1 00 g de poids frais . Les h é té­
rosides cyanogénétiques font aussi partie de l'arsenal toxique des
baies de l'Arum tacheté (Arum maculatum, Aracée) . O n les trouve
- 496 -
à des concentrations v ariables chez deux légumineuses largement
rép andues : l e Pied-de-poule (Lotus corniculatus) et le Trèfle
blanc ( Trifolium repens) sur lesquels on t'eviendra plus loin.
Encore ne s'agit-i l avec ces quelques exemples que d'une infime
p artie du large éventail de pl antes présentant cette caractéristique
d éfensive : la cap acité de libérer HCN a été reconnue chez au
moins 800 espèces de plantes représentant 70 à 80 familles (H ar­
borne, 1 977) .
Très p roches des hétérosides cyanogéné tiques p ar leur biosyn­
thèse, les glucosinolates sont un nouvel exemp le d'hétérosides
azotés toxiques pour nombre d'invertébrés lorsqu'ils se trouvent à
forte concentration comme cela se produit chez les espèces natu­
relles de Brassica. Les glucosinolates sont une composante quasi
constante de la p anopli e biochimique de la famille des Crucifères.
Tou tes les graines de moutarde, notamment, contiennent un tel
hé téroside o ù l e D -glucose s'attache directement à un atome de
soufre . La toxicité es t due à des isothiocyana tes d'allyle, appelés
communément huiles d e mout arde, qui sont libérés p ar l' action de
l a myrosinase, une enzyme présente avec les hétéro sides sulfurés
dans les feuilles d e C ru cifères.
D es différents glucosinolates présents chez ces plantes, la sini­
grin e (ou sinigroside) en est certainement le composé maj eur.
L'huile de moutarde qu'elle contient n'est pas seulement un ré­
p ulsif alimentaire pour l a plup art des invertébrés, elle peut aussi
être toxique (à une concentr a tion de 0,1 % du poids frais de
feuille) pour certains d'entre eux comme les chenilles du Lép idop­
tère Papilio polyxenes (Erickson et Feeny, 1974 ; Blau et coll . ,
1 978) . Cependant, si l a sinigrine a u n e fonction nettement défen­
sive à l'égard des insectes pour lesquels les Crucifères ne repré­
sentent pas une ressource habituelle, elle peut en revanche avoir
un rôle a ttractif pour ceux dont les larv·es se nourrissent essentiel­
lement de Crucifères, comme l a Piéride du chou Pieris brassicae
e t l'aphide Bre vicoryne brassicae (Dethier, 1 970) . Ch ez P. brassi­
cae, p a r exemple, l a sinigrine intervient à la fois comme un facteur
d e stimulation d e l a ponte d e la femelle et comme un facteur
phagostimulant chez l a chenille. Les l arves refusent de s' alimenter
si la sinigrine est absente et l'on peut induire artifi ciellement la
ponte de la femelle sur un substrat inhabituel simplem ent en imbi­
bant celui-ci d e sinigrine . On a là un exemple remarquable de
réutilisation à leur profit d'une substance défensive d'une plante
p ar u n insecte phytophage rel ativement spécialisé.
Cependant, si l e choix des Crucifères comme site de ponte
par les femelles d e Pieris obéit, au moins en partie, à l a présence
de glucosino lates d ans les feuilles (Ma et Schoonhoven, 1 973) ,
celle-ci n'en est p a s pour autant un indicateur de la valeur nutri­
tive de cette plante-hôte à l'égard des chenilles (Chew, 1 975, 1 976) .
C e dernier auteur qui a étudi é plus spécialement deux espèces de
Pieris (P. napi e t P. o ccidentalis) vivant dans le sud des Montagnes
- 497 2
Rocheuses du Colorado a montré que si les femelles ne dépo­
saient leurs œufs que sur des feu illes de Crucifères contenant des
glu cosinolates, la distribution de ces œufs sur les différentes
espèces de Crucifères tendai t plutôt à refléter l a qualité n utritive
de celles-ci en tant que ressources alimentaires par les chenilles.
La sélection porterait davantage sur le comportement a limen­
taire des larves que sur l a spéci alisation p rogressive d u compor­
tement de ponte des femelles adultes.
Les toxines azotées les plus renommées restent cep endant les
alcaloïdes : aconitine des aconits e t d a uphinelles, aronidine de
l'Arum tacheté, atropine de l a Belladone, berbéri n e d u Mahonia,
chélidonine des chélidoines et symphorines, colchicine des colchi­
ques, sp artéine des lupins, strychnine des Strychnos, cytisine du
Cytise et du Genêt d'Esp agne , évonine d u Fus ain d'Europe, lopho­
céréine d u Cactus Senita, lycorine des Amarylli dacées, s o l ano­
capsine e t démissine des Solan um . . ; on pourrait citer ainsi au
moins 5 500 alcaloïdes dont l a structure est conn ue. Selon H a r­
borne (1 977) , il en existerait encore autant dont l a structure est à
l'étude. Le vocable alcaloïde recouvrant en fait un éventail extrê­
mement étendu de structures chimiques depuis le noyau pipéri­
dine monocyclique de la conine e t de l a conicéine de l a Grande
ciguë (Conium maculatum , Ombellifères) , aux noyaux hexa- ou
heptacycliques de l a solanine de Solan um tu beros um et de la
strychnine des Strychnos (H arborne, 1 977) .
I l faut souligner que la tristement célèbre rép u t a tion de toxi­
cité de certains alcaloïdes est essentiellement définie p a r rapport
à l'homme ou au bétail. Or, u n alcaloïde toxique pour l'homme ou
pour d'autres mammifères n e l'est pas nécessairement p o u r les
invertébrés, ni même pour les autres classes de vertébrés e t vice­
versa. La toute relative toxicité des alcaloïdes est par ailleurs très
variable d'un alcaloïde à l'autre quant à son action. O n considère
généralement que le groupe des alcaloïdes pyrrolizidines est
l'un des plus toxiques, tout au moins à l'égard du b étail (Keeler,
1 975) . Certains insectes peuvent s'accommoder fort bien de la
présence d'alcaloïdes pyrro lizidines chez leurs plantes-hôtes,
comme c'est le cas des chenilles des Lép idop tères A rctia c aja et
Tyria jaco baeae, qui, dans les prairies d'Angleterre, accompli ssent
leur développ ement complet sur deux espèces de Senecio, la
Jacobée Sene cio jaco baeae e t S . vulgaris, dont les feuilles sont
pourtant puü:samment protégées des herbivores grâce à l a présence
d'une série d'alcaloïdes de typ e pyrroliz i dine. Ces insectes sont
même c ap ables de stocker les six alcaloïdes de la Jaco bée - on
en retrouve j usque dans les œufs - e t de réaliser in-vivo la trans­
formation d'un alcaloïde en u n au tre (Harborne, 1 977) . Chez les
Lépidop tères danaïdes, dont les chenilles se nourrissent exclusi­
vement d'Asclepias, l'un des alcaloïdes pyrrolizidines des Sen ecio
est même réutilisé p ar le mâle d ans la parade sexuelle (Edgar et
Culvenor, 1 974 ; Edgar et coll., 1 974) . Chez le puceron A cyrthosi.
- 498 -
phon spartii qui se développe sur le Genêt à balais en Europe de
l'Ouest, les adultes changent de sites alimentaires à mesure que
les c osses s' agrandissent ; u n mouvement qui coïnci de avec les
déplacements d e la sp artéine d'un organe à l'autre de la plante.
L' alcaloïde aurait, dans ce cas, un rôle phagostimulant (Smith,
1 966) . La possibilité d'un effet attr actif ou de rep érage gustatif des
alcaloïdes a aussi été suggéré chez les primates par Hladik e t
Chivers (1 978) .
Cela ne signifie évidemment p as que les alcaloïdes ne sont pas
toxiques vis-à-vis des invertébrés e t notamment des insectes, bien
que de l a multitude d'alcaloïdes synthétisés par les diverses espèces
de plantes, peu i l est vrai, ont été étudiés pour leur rôle dans
l'interaction plante-i nsecte (Beek et Reese, 1976) . L'essentiel des
données disponibles concernent les insectes des Solan acées, et sur­
tout, bien sûr, le D o ryphore. Sept alcaloïdes, dont l a solanine et
la démissine, sont connus p o u r inhiber l a prise de nourriture chez
le D o ryphore adulte (Sturchkow, 1959 ; Stur chkow e t Low, 1961 ) ,
huit autres dont l' aconitine e t la colchicine sont très fo rtement
toxiques pour ses larves (Buhr et coll., 1 958) . Si le Doryphore ca use
des ravages aux plantations de Solanum tu berosum en Europe
continentale e t en Amérique du Nord, il ne p arvien t p as à assurer
son développement sur le S o lanum demissum qui p o usse à l'état
n aturel en Amérique du Sud. Or, l'un et l'autre Solan um contien­
nent u n alcaloïde, l a sol anine et la démissine resp ectivement, dont
la structure de typ e stéroïde est très semblable. La petite différence
qui distingue solanine de démissine suffit cependant à expliquer
que le D oryphore arrive à dé toxifier l'une et pas l'autre.
La toxicité d e certains alcaloïdes pour des insectes est aussi
clairement montrée par l'exemple des droso philes des cactus
vivant dans le désert de Sonora au nord-ouest du Mexique. Les
alc aloïdes présents dans le stipe des cactus sont fortement toxiques
pour toutes les espèces de Drosophila en général, à l'exoep tion de
l'une d'elles qui est associée spécifiquement à une espèce donnée
de cactus : à savoir Drosoph ila pachea sur Senit a Loplzo cereus
scho ttii, D . mojavensis sur Agria Machaero cereus gummos us e t
Organ pipe S tenocereus th urb eri, D . nigrospiracula sur Saguaro
Carn egia g igantea e t Cardon Pachycere us pringlei (Fellow et
He ed, 1 972 ; Heed, 1 978) . Le Cactus senita renferme deux alca­
loïdes, la lophocéréine e t la pilocéréine à des co ncentrations res­
p ectives de 0,1 8 e t 0,60 pour cent. L'un et l'autre sont toxiques pour
les huit espèces symp atriques de Drosophila des cactus. En revan­
che, D . pachea, l'espèce asso ciée au Senita, peut tolérer j usqu'à
14 % de pilocéréine e t 10 % de lophocéréine. Chez le Cactus
s aguaro, l'acaloïde est encore différent, il s'agit de l a carnégéine.
O r, celle-ci est, cette fois, to xique pour D . pachea mais pas pour
D . n igrospiracula, l'espèce associée au Saguaro (Kircher, 1969 ;
Kirche r et Heed, 1 970 ; Kircher et coll., 1 967) . Avec les alcaloïdes
des cactus on a un nouvel exemple illustrant l' assertion, avancée
- 4 9U -
au début de ce p aragraphe, selon l aquelle i l est p eu d e substances
allélochimiques issues des p l antes, toxiques d'une façon générale
pour les insectes, qui ne soient contournées p ar sélection p ar au
moins une p opulation d'une espèce.
O n conn aît encore quelques protéines, les phytohémaggluti­
nines (ou lectines) , qui, contrairement à l'immense m aj orité des
pro téines peuvent être toxiques pour certains animaux. Ces glyco­
protéines sont très rép andues en p articuli e r d ans les graines de
Légumineuses. On en conn aît d ans les graines de Cytise, de Gly­
cine et surtou t dans celles de différents h a ri cots, de l'Arachide, de
la Lentille et du Pois commun. Selon J anzen et coll. (1 976) ces
protéines seraient, comme les autres toxines, des substances allélo­
chimiques défensives limitant la pression de consommation des
herbivores. Cette interpréta tion repose en p artie sur le choix de
la pl ante-hôte exercé p ar la bruche Calioso bruchus maculatus.
Si cette b ruche consomme les graines d u pois Vign a unguiculatus
e t non celles du H aricot commun Phaseolus vulgaris, cel a tiendrait,
selon J anzen et coll (loc. cit.) à ce que les premières n e contiennent
p as de phytohémagglu tinines a lors que les secondes e n sont riche­
ment po urvues. Tou tefois, le H aricot commun est l argement u tili­
sé p ar l a Bruche du haricot A canthosce lides o btectus (Huignard et
Biémont, 1 978) , aussi l a véritable fonction d e ces protéines reste-t­
elle encore très conj ecturale.
ToxiNES NON AZOTÉEs
Pour être toxique, il n'est p as n écessaire que la structure
d'une substance chimique d'origine végétale comprenne un atome
d'azote ; des terpénoïdes o u de simples hydrocarbones peuvent
avoir le même effe t (H arborne, 1 977) . P armi les terpénoïdes, p ar
exemple, il existe deux catégories de substances p articulièrement
toxiques, les saponines et les glucosides cardiotoniques.
Les saponines sont des hétérosides d' alcools aliph atiques com­
muns chez les plantes. Leur hydrolyse libère d'une p art toute une
variété d'oses et d'autre p art un aglycone d érivé d e triterpènes
ou de s térols . Phytolacca dodecandra (Phytolacacc e a e, un a rb uste
lianescent des savane s périforestières d'Afrique, contient u ne
grande quantité de saponines, en p articulier dans s es fruits (Ro th­
schild, 1 972 b ; Rodriguez e t Levi n, 1 976 ; H arborne, 1 977) . L'inté­
rêt du Phytolacca tient à son u tilisation dans le contrôle de l'exten­
sion de la bilharziose en Afrique o rientale. Les s aponines de Ph y­
tolacca sont non seulement toxiques pour les poissons et b o n nom­
bre d'insectes comme l a plup art des s ap onines connues (Harborne,
1 977) , mais aussi pour les Mollusques gastéropodes qui sont les
hôtes intermédiaires du Trémato de S ch istosoma, resp o ns able de
la bilharziose (Aklilu Lemm a, 1 970) . En favorisant la multiplica­
tion massive du Phytolacca, on a donc un moyen d e limiter
l'extension de cette grande endémie. Il existe, cepend ant, des orga­
nismes animaux chez les vertébrés comme chez les invertébrés
- 500 -
q ui s'accomm odent fort bien d€s saponines du Phytolacca, lequel
représente une de l€urs resso urces alimentaires essentielles. Chez
l e s vertébrés, o n trouve u n D aman (Pro cavia) qui se nourrit abon­
d amment des fruits de cette p l ante (Sale, 1 965 ; Rothschild, 1 972 b) ;
chez les invertébrés, o n connaît d€ux drosophilides du genre
G itona dont les l arves sont mineuses de ses feuilles (Ghiday, 1 971 ;
Tsacas et Teshome, 1 981 ; Lachaise e t Tsacas, 1 982) et un autre,
Zaprionus tu b erculatus, dont les larves se développent dans ses
fruits (Beruga et O lembo, 1 971) .
L'autre c a tégorie d'hétérosides stéroïques dont le rôle dans
les int€ractions pl antes-animaux est important, rassemble ce que
l'on est convenu d'app e l e r les glucosides cardiotoniques , à cause
du rôle qu'ils ont sur l'app areil circulatoire des organismes. Ces
composés allélochimiques sont le moteur des interactions entre les
A sclepias, le Monarque et l e Geai bleu. Ce système remarquable
qui a été an alysé en dét ails par de nombreux auteurs (Brow€r,
1 969 ; Brower et Brower, 1 964 ; Brower et coll., 1 967 ; Rothschild,
1 972 ; Brower e t coll., 1 972 ; Roeske e t coll., 1976 ; Reichstein et
coll., 1 968) est si connu qu'il n'€st p as nécessaire d'y revenir lon­
guement. Rappelons p o u r m émoire que les Asdepiadaceae de la
région néotropicale e t d u su d de l a région néarctique compren­
nent des espèces qui produisent des glucosides cardiotoniques
toxiques p o u r les insectes en général mais aussi pour les vertébrés.
Quelques insectes, en p articulier le Monarque Danaus plexipp us
et quelques a u tres Lépidop tères danaïdes, ont cependant réussi non
seulement à développer une to lérance à l'égard de ces toxines,
mais aussi à les réu tiliser à leur profit. Comme on l'a déj à vu
à propos de certains alcaloïdes pyrrolizi dines, que certains Lépi­
doptères - dont les d anaïdes - sont cap ables de stocker, les
chenilles du Monarque assimilent ces substances qui sont par la
suite re t€nues par les adultes. Avertis par le goût amer des gluco­
sides cardiotoniques, les préd ateurs tels que le Geai bleu, ont
appris à associer les couleurs vives du Lépidoptère avec la pré­
sence de la toxine (couleur aposématique) . Ces préd ateurs ont ainsi
exercé une forte sélection qui a conduit à l'établiss ement d'un
système mimétique très complexe entre Lépidoptères (mimétisme
b a tésien et m üllerien entre espèces , mais aussi automimétisme
résultant de ce qu'au sein de l'espèce Danaus plexippus les indivi­
dus ne sont p as tous incomestibles pour les pré dateurs) . L'autre
conséquence de l a tolérance des chenilles de certains danaïdes à
l'égard des glucosides cardiotoniques de certains A sclepias ou
d'autres genres d' Asclep i adaceae, est son incidence directe sur la
structure des peuplements d e Lépidoptères exploitant c€s plantes­
hôtes. Gdce à leur b arrière chimique défensive, celles-ci n'héb€r­
gent qu'un nombre très restreint d'espèces de Lépidoptères qui
n'€xercent sans doute que fort peu de pression compétitive les
unes p ar rapport aux autres dans l'exploitation d e ces ressources.
Cela s'est tradui t chez le Monarque e t chez quelques autres da- 501 -
naides par une relative sp écialisation sur ces p lantes-hô tes « p ro­
tégées » .
Il ne s'agit là que de quelques exemples d e toxines non azotées,
il en existe bien d'autres sur lesquelles on n'insistera p as ici, telles
que les flavonoïdes, les quinones, les polyacétylènes ou encore
les aflatoxines. En revanche, i l est intéress ant d e faire allusion
am:. coum arines car ces substances illustrent un p alier évolutif
possible dans l'établissement progressif d'une b arrière chimique
défensive au sein d'une famille d e plantes e n réponse à l a p ression
sélective de s insectes phytophages.
Les coumarines sont des p roduits d e d é toxification des phé­
nols de p lantes. P armi ces substances, l a plus rép andue est sans
doute l'acide p-coumarique qui est un acide phénolique issu de
l'acide cinnamique p ar diverses réactions d'hydroxyla tion. Chez
les graminées, la tyrosine-ammonia-lyase fournit directement
l'acide p-coumarique à p artir d e l a tyrosine. Le rôle d e l'acide
p-coumarique sur l a croissance o u l a reproduction des insectes a
été notamment montré par Todd et coll. (1971 ) . Mais ce n'est que
récemment que Berenb aum et Feeny (198 1 ) ont montré tout l'in­
térêt, par son incidence sur les insectes, d'un groupe de couma­
rines, les furanocoumarines. Chez ces d ernières, l'anneau furane
peut se présenter sous une forme linéaire ou sous une forme angu­
laire. O r, si la xanthotoxine, une furanocoumarine linéaire, n'est
p as notablement toxique pour les chenilles d u Papilio polyxen es
dont il a déj à été question précédemment à propos des huiles
de moutarde, en revanche, l'angelicine, une furanocoum arine an­
gulaire, réduit le taux de croissance e t la fécondité de ce p apillon.
Si la xan thotoxine est très rép andue chez d e nombreuses p lantes
de la famille des Ombellifères, il n'en va p as de même d e l' ange­
Heine qui n'est connue que de deux tribus d'Ombellifères, consi­
dérées comme relativement récentes sur le plan évolutif, les
Apieae e t les Peucedane ae. Plus généralement, les furanocoumari­
nes linéaires sont présentes d ans a u moins huit familles de p l antes,
alors que l es furanocoumarines angulaires n'existeraient que
chez les deux tribus d'Ombellifères mentionnées e t chez c·e rtaines
Légumineuses (Berenb aum, 1 978) . Il importe de souligner que si
de nombreuses plantes sont connues pour synthétiser des furano­
coumarines linéaires en absence de furanocoumarines angul aires,
en revanche, il est peu de plantes (s'il en existe) qui produisent
des formes angulaires en absence d e formes linéaires. Berenbaum
et Feeny (1981) déduisent de ces arguments que le processus bio­
synthétique conduisant à la position angulaire de l'anne a u furane
a dû être un événement évolutif plus réce n t qui p ourrait avoir été
une réponse des populations de certaines O mbellifères aux pres­
sions sélectives exercées p a r des insectes p hytophages spécialisés,
adaptés à se nourrir de furanocoumarines linéaires.
-
502
-
SUBSTANCES NON TOXIQUES RÉDUISANT LA DIGESTIBILITÉ DE LA PLANTE
Cette seconde c atégorie de substances s'oppose, d ans l'optique
de leur rôle supposé dans l a théorie coévolutive, à l' ensemble des
toxines dont il a été question j usqu'à présent. A la très grande
variété des toxines p roduites p ar les plantes fait face la faible
diversité des substances non toxiques dont l'effet m aj eur serait
de réduire la digestibilité de la ressource ingérée par le phyto­
phage. D'un côté, on a affaire, avec les toxines, à des substances
relativement sp écifiques qui agissent directement sur le métabo­
lisme du phytophage, et de l'autre à des substances non spécifiques
dont l' action sur ce dernier n'est qu'indirecte. La r aison d'être de
c e tte seconde c atégorie d e « Substances Réduisant l a Digestibilité
de la Plante » , que l'on appellera désormais de façon abrégée
SRD P, est leur cap acité à former des compl exes avec les protéines
de la plante. Ce sont les complexes ainsi formés que l'organisme
phytophage aura du mal à assimiler. Il est j uste de souligner que
c e tte cap acité des SRPD à former des complexes avec les pro­
téines est d avantage suggérée que définitivement démontrée et
que son existence reste conditionnelle (C adman, 1 960 ; Handley,
1 961 ; Williams, 1 963 ; Loomis et Battaile, 1 966 ; Feeny, 1 968 et
1 970 ; Rho ades e t C a tes, 1976) .
Les plus répandues de ces substances dans le règne végétal
sont les tanins (
t annins) qui se trouvent en quantités impor­
tantes chez les ligneux, en p articulier chez les Rosaceae, les Erica­
ceae, les Sterculiaceae et les Légumineuses, aussi bien dans les
écorces que d ans les r acines, les feuilles et les fruits . Ces substances
se localisent d ans les v a cuoles des cellules végé tales. Lorsque la
l arve de phytophage écrase dans ses mandibules le tissu végétal,
les tanins et les protéines qui sont normalement « compartimen­
t alisés » d ans différentes zones de la cellule, se trouvent en
contact les uns avec les a u tres. Des liaisons app araissent alors
entre les tanins et le peptide ou d' autres groupes fonctionnels
pour abou tir à la formation de complexes t anoïdes. De telles
liaisons empêchent l es p rotéines d'être attaquées p ar la trypsine
ou d'autres enzymes digestives du phytophage (Feeny, 1969) . La
structure chimique des t anins est très variable, mais comporte
touj om:s une p artie p olyphénolique. On distingue ainsi deux
groupes de tanins : les tanins hydrolysables résultant de l'estérifi­
c a tion p ar des acides polyphénoliques simples, tels que l'acide
gallique, des fonctions alcooliques du glu cose auquel ces acides
sont combinés ; et les tanins condensés, non hydrolys ables qui
ont nn poids moléculaire p lus élevé et qui rougissent p ar oxy­
d a tion. Les tanins sont responsables du noirciss·e ment rapide des
feuilles de certains végétaux après la cueillette, ou de l a couleur
d e certains fruits o u d e certains organes après l a récolte (café,
thé, t ab a c) .
=
- 503 -
Les tan i ns sont particulièrement abon d ants d ans les diffé­
rentes structures des chênes ; on en trouve 20 pour cen t d ans
l'écorce et de 50 à 70 pour cent d ans la gall e induite p ar un Hymé­
noptère cynipide dans le b ourgeon foliaire du chêne. C ette galle
est, du reste, l a princip ale source d'extraction du tanin officinal.
Le rôle des tanins chez les chênes et les fougères sera rep ris et
illustré dans la discussion fin ale.
Bien qu'elles ne rentrent p as d ans la définition classique des
tanins, les résines phénoliques q ui ont l a cap acité de former des
complexes avec les p ro téin es, sont fonctionnellement des tanins.
Rhoades et Cates (1 976) ont p a rticulièrement étudié les résines
phénoliques des créosotes (Larrea) qui sont des arbustes dominants
des déserts du sud-ouest des Etats-Unis e t d e l'Amérique d u Sud.
Alors que les tanins sont des phénols hydrophiles de structure poly­
mère, qui précipitent les protéines e t l'amidon, la résine d e créo­
sote est composée de phénols lipophiles de structure monomère
formant des complexes qui sont assez solubles dans l'eau. Rhoades
et Cates (loc. cit.) ont montré qu e si la résine phénolique des créo­
sotes étai t répulsive à toutes les concentrations à l'égard d'un
acridide (Orthoptère) généraliste, elle ne l'était, en revanche, qu'à
forte concentration à l'égard des chenilles d'un géométrid e (Lépi­
doptère) monophage. D e plus, à faible concentration, cette résine
devenait attractive pour ces dernières, ce qui suggère qu'elle peut
agir comme un indicateur alimentaire pour le phytophage spécia­
lisé. Selon ces auteurs, la résin e d e créosote interviendrai t c o mme
substance allélochimique défensive selon un mécanisme semblable
à celui des tanins du chêne étudiés p ar F eeny (1 970) .
La résine de créosote serait ainsi typiquement une SRDP.
Celle de la Légumineuse Hymenaea co urbaril peut contribuer aussi
à augmenter fortement la dureté des cosses p roduites p ar les
populations de cette plante au Costa Rica o ù l a pression exercée
par les curculionides « prédateurs » de graines est sévère (J anzen,
1 975 a) .
La p résence de phénoloxydase (PO) dans les feuilles d e créo­
sote contribuerait à produire avec l a résine des quinones qui lie­
raient encore davantage les protéines par des ponts covalents ; ou
bien encore conduirait, p ar l a condensation oxydative des compo­
sants de la résine, à l a formation d e p o lymères du type des tanins
condensés qui sont des composés b e aucoup plus difficiles à digé­
rer par le phytophage que les constitu ants d e s tructure monomère
de l a résine (Rh oades e t Cates, 1 976) . Le rôle des phénoloxydases
comme facteur aggravant l a p ossibilité d'assimilation p ar les
phytophages des protéines con tenues dans les feuilles avait déj à
été suggéré aup aravant par Levin (1971) .
- 504 -
LES MECA NISMES : DE LA GENETIQ UE DES POPULA TIONS
A LA S TR U C T URE DES PEUPLEMENTS
Selon la théorie coévolutive, la structure des peu plements de
p l antes tout comme celle des peuplements d'herbivores qui s'en
nourrissent, trouveraient leur origine dans l'aj ustement mutuel
d e la génétique des populations de plantes et de la génétique de
l a sélection de l'hôte chez les populations d'herbivores qui les
exploitent. Parce que l e choix des p-lan tes-hôtes apparaît comme
au moins p artiellement déterminé génétiquement chez les herbi­
vores en général et chez les insectes en particulier, Lépidoptères
Pieridae (Hovanitz et Chang, 1 963, 1 965) , Diptères Tephritidae
(Bush, 1 969, 1 974 ; H u e ttel et Bush, 1971) par exemple, on peut
raisonnablement s'attendre à ce que des différences interspé­
cifiques et infra-spécifiques de l a composition biochimique des
plantes-hôtes influencent l'évolution du comportement de ponte
de l'herbivore (Rausher, 1 979, 1 980 a) . A plus long terme , cela
peut conduire chez ce dernier à la différenciation génétique de
races, dépendant d e plantes-hôtes différentes, entre lesquelles les
flux d e gènes se trouvent alors remarquablement réduits comme
l'ont montré Woo d (1 980) puis Guttman e t coll. (1981) chez les
Homoptères Membracidae du genre Enchenopa. Sachant que les
plantes-hôtes exploitées p e u vent être localement symp atri ques, il
est clair qu'un tel phénomène influe directement sur la structure
d e s p euplements de Membracides.
PIN S ET COCHENILLES : UNE ÉTRO ITE COADAPTATION
D ans le sud de la C alifornie, le Pin pondéreux (Pin us ponde­
rosa) est attaqué par la cochenille Nuculaspis californica. Par
d e s expériences de transfert des larves de cette cochenille, Ed­
munds et Alstad (1 978) ont montré que les dèmes (sous-popula­
tions) d e Nuculaspis californica présen taient des différences géné­
tiques qui étaient corrélées avec les variations intra-sp écifiques des
d éfenses chimiques des pins. La survie des larves transférées était
directement liée à la similitude des défenses chimiques des plantes­
hôtes d'origine e t des p lantes-hôtes réceptrices. La fécondation
croisée qui régit la reproduction des pins a pour conséquence un
taux élevé de recombinaison qui résulte en une très grande variété
de phénotypes défensifs. Il existe notamment des variations inter­
arbres aussi bien qualitatives que quantitatives des monoterpènes.
En réponse à cette diversification des composés défensifs de la
p l ante , la sélection naturelle a conduit à la différenciat ion de
dèmes de la cochenille sur les différents arbres.
POLYMORPHISME DE LA CYANOGÉNÈSE
Un des exemples les plu s remarquables de toxines végétales
affectant les interaction s plante-animal est celui qui implique les
- 50 5 -
hétérosi des cyanogénétiques, leur présence v ariable chez deux
Légumineuses communes d ans les prairies des régions tempérées,
le Pied-de-poule (Lotus corniculatus) e t l e Trèfle blanc (Trifolium
repens) , e t la façon différente dont chacune d e ces plantes est
consommée par les limaces et les escargots (Jo nes, 1 972, 1 974) .
La cyanogénèse est l'aptitude des p l antes à synthétiser des
composés, les hétérosides cyanogénétiques, qui libèrent d e l' acide
prussique o u de l'acide cyanhyd rique HCN p ar hydrolyse gr.â ce
à une glucosidase spécifique. L'intérêt des p o p u l ations de Lotu s
et de Trifolium étudiées par Jones (loc. cit.) vient de ce qu'elles
présentent l'une et l'autre u n polymorphisme chimique touchant
la cyanogénèse. Des croisements entre formes cyanogénétiques et
formes acyanogénétiques ont révélé que celle-ci était contrôlée
par deux gènes (G et E) . G contrôle l a synthèse d'hétérosi des cya ­
nogénétiques (linamarine, par exemple) et E l'enzyme (linamarase)
permettant l'hydro lyse qui con dui t à l a production d'HCN . Les
populations naturelles présentent quatre géno types ( GE, Ge, gE et
ge) qui sont aisément identifi ables p a r l e phénotype. Seul le
génotype GE est cyanogénétique, les trois autres étant acyanogé­
nétiques. Il était donc commode d'étudier l a fréquence de l a cya­
nogénèse dans les populations n a t u relles de ces deux Légumi­
neuses.
Des différences remarq u ables o n t pu ainsi être mises en évi­
dence entre les différentes populations européennes. Une étroite
corrélation existe entre l a fréquence d e l a cyanogénèse a u sein
d'une population de trèfle et l'isotherme de j anvier couvrant l'ha­
bitat de cette population. Selon Jones (1 966) cette corrélation trou­
verait son explication dans le fa it q ue les limaces et les escar­
gots, qui se nourrissent indifféremment des d eux Légumineuses,
consomment préférentiellement les formes acyanogénétiques ; la
valeur élevée de l'iso therme de j anvier supérieur à 5 ° C affectant
par exemple les populations britanniques de trèfle, p ermet la
présence de c e s mollusques tout a u l o n g de l'année ; d'où vrai­
semblablement la fréquence élevée (70 à 95 % ) d'in dividus cyano­
génétiques dans les populations d e l a p l ante-hôte. Q u and les trèfles
blancs et les pie ds-de-p o ule commencent à germer au printemps,
les j-e unes pousses sont, à ce stade critique d e leur développement,
particulièrement vulnérables aux herbivores. En revanche, l a faible
fréquence de l a cyanogénèse o u même la quasi disp arition des
génotypes cyanogénétiques dans les populations russes d e trèfle
peut s'expliquer par les hivers extrêmement rigoureux qui c o ntrai­
gnent la plupart des animaux à hiberner. Lorsque a u printemps sui­
vant les herbivores redeviennent actifs, les pousses d e trèfle ont
alors produit une masse de feuilles suffis ante pour qu'une quel­
conque protection contre les herbivores ne soit plus n écessaire .
Précisons q u e 50 % seulement d e s 1 3 espèces de mollusques
testées ont montré une préférence marquée pour les formes acyano­
génétiques. Les autres se sont avérées plus o u moins tolérantes
- 506 -
aux composés cyanogénétiques grâce à leur cap acité de détoxifier
HCN. Bien que p artielle, cette protection est néanmoins suffisante
pour rendre le « détournement » métabolique d'une certaine quan­
tité d e précurseurs d'acides aminés vers la synthèse d'hétérosides
cyanogénétiques, utiles à ces plantes (Harborne, 1 977) .
VERS L'AVÈNEMENT D E RACES D'HôTES CHEZ LE S PUCERONS
O n trouve chez les pucerons des exemples p arlants permettant
de comprendre comment l a génétique des populations peut être
impliquée dans l a structure des peuplements d'Homoptères. Müller
(1 976) a ainsi montré que différentes populations d'une même
espèce p euvent différer génétiquement en liaison avec la sélection
de la plante-hôte. Cet exemple a déj à été rapporté récemment par
Pessan (1 980) à propos de ce que cet auteur appelle l'instinct bota­
nique des insectes. Le pu ceron A cyrtosiphon pisum peut se présen­
ter dans une même région ou localité sous deux formes, distin­
guables par la seule coloration, qui se développent chacune sur une
p lante-hôte différente : une forme verte vivant sur le Pois, une
forme rouge viv ant sur l e Trèfle. Ces deux formes peuvent se
croiser exp ériment alement et se reproduire indifféremment sur le
Pois o u sur le Trèfle. Le même phénomène se retrouve chez une
autre espèce de p uceron A ulacortlwm solan i dont on connaît une
forme plus o u moins polyphage vivant préférentiellement sur la
Pomme de terre e t une forme monophage qui ne vi t que sur la
Pulmonaire (A . solan i /angei) . Les hybrides formés dans les deux
cas dans des con ditions d' absence de choix ne sont pas produits
d ans les con diti o ns n aturelles, en raison de l'isolement des popu­
lations résultant d'un choix exclusif de la plante-hôte.
LE S TORDEU SES DES CHÊNES
O n re trouve une situation assez comparable à celle des puce­
rons chez l a Tordeuse verte Tortrix uiridana (Lépidop tère, Tül·tri­
cidae) qui est l'un des principaux défoliateurs des chênes en Eu­
rop e. Par des observations réalisées au Mont-Ventoux dans le
Vaucluse, D u Merle (1 981) a m is en évidence l a coexistence de
deux pop ul ations de Tordeuse verte du chêne génétiquement dis­
tinctes mais p arfaitement i nterfertiles. L'une est adaptée au Chêne
pubescent ( Q uercus p u bescens) , l'autre au Chêne vert (Q. ilex) .
Les œufs déposés sur l'écorce des rameaux subissent une dia­
p ause estiva-hivernale obligatoire e t éclosent au printemps de
l'année suivante. Les j eunes chenilles vivent à l'intérieur des bour­
geons. Les chenilles n ouvelles-nées ne peuvent s'introduire dans les
bourgeons que l orsque ceux-ci ont commencé à débourrer. Une
synchronisation assez étroite entre l'éclosion des œufs et le débour­
rement du végétal-hôte est donc indispensable à la survie de l'in­
secte . Celui-ci est néanmoins capable de se développer avec succès
non seulement sur le Chêne pubescent mais aussi sur le Chêne vert,
- 507 -
dont les · époques de débourrement diffèrent sensiblement. Ceci
résulte du fait que les d ates d'éclosion des œufs pondus sur l'une
e t l'autre essences diffèrent alors elles aussi, e t dans le même sens.
La p ersistance du feuillage du Chêne vert explique en p artie le
phénomène. Ma i s l a cause fon d amentale de ce d ernier réside d ans
le fait que deux populations génétiquement distinctes se sont dif­
férenciées chez l a Tordeuse verte, l'une adaptée au Chêne pubes­
cent e t à l'éclosion relativeme n t précoce des œufs, l'autre a d aptée
au Chêne vert et à l'éclosion relativement t ardive des œufs. Le
décalage phénologique entre les deux populations se cons·e rve tout
au long du cycle de l'insecte, si bien que, dans une station donnée,
les adultes originaires des chênes verts volent plus tardivement
que ceux originaires des chênes pubescents.
Chez une autre tordeuse du chêne (Archips s em iferan u s) qui
cause des dég.âts considérables d ans les forêts du nord-est des
Etats-Unis, Hendry et coll. (1 975 a) ont montré qu'une différencia­
tion pouvait apparaître entre populations selon les caractéristiques
biochimiques des arbres sur lesquels se nourrissent les chenilles.
Les feuilles des différentes espèces de chênes exploitées par la
tordeuse contiennent des composés sexuels a t tractifs qui varient
d'une espèce de chêne à l'autre e t avec l a croissance de l a feuille
(Hendry e t coll., 1 975 b) . Les A rchips mâles tentent fréquemment
de s'accoupler avec les feuilles d e l'hôte blessées p a r l'action des
chenilles. En se nourrissant sur une espèce p a rticulière de chêne,
les chenilles de l a tordeuse stockent des phéromones issues de ce tte
espèce d' arbre . Mais les chenilles femelles et les chenilles mâles
choisissent des composés différents. Alors que les femelles concen­
trent des acétates tétradécenyles d ans c e qui deviendra la glande
à phéromones après la métamorphose, les mâles de leur côté
concentrent essentiellement du benzaldéhyde . A u cours d e l a méta­
morphose, le mâle « mémoriserait » le comp lexe d'odeurs du mé­
conium pupal. Une fois cette o deur dissipée, le mâle p assera le
reste de s a vie imagin ale à rechercher sur d'autres arb res-hôtes le
même complexe de composés biochimiques. Il localise alors la
femelle qui devient réc·ep tive quand elle détecte le benzaldéhyde.
Les mâles adultes seraient capables de choisir un p artenaire sexuel
doté d'un matériel biochimiqu e semblable à celui auquel il a été
confronté p endant son aliment a tion larvaire.
Après l' acco uplement, l a femelle d épose son œuf avec un
complément de phéromones vraisemblablement transféré p ar la
glande à phéromones. A l'éclosion d e s œufs, a u printemps suivant,
le complexe de phéromones servirait de mess age chimique aux
larves de premier stade, favorisant ainsi l e choix de l a p l ante­
hôte (Jermy et coll., 1 968 ; Wiklund, 1 973 ; Hendry et coll., 1 975) .
On comprend que les chenilles qui éclosen t d u Chêne écarlate
(Quercus coccinea) des régions montagneuses du nord-es t des Etats­
Unis, préfèrent ce chêne à toute autre espèce de Q u ercus. La
- 508 -
conséquence d'un tel mode de sélection de l'hôte est de subdi­
viser les populations de Tordeuse du chêne en sous-unités poten­
tiellement isolées.
DISC USSION
La réalité du rôle de la coévolution des insectes et de leurs
plantes-hôtes sur la structuration de leurs peuplements resp ectifs
relève, encore auj ourd'hui, davant age du domaine de l'hypothèse
que de celui de l a certitude. L'idée de coévolution entre les insectes
et les plantes est certes p a rticulièrement séduisante pour qui tente
de j us tifier les diffé rents types de défense chimique des végé­
taux p a r l'utilisation que font les insectes de ces derniers. Mais, si
l'on ne p e u t nier que les caractéris tiques chimiques des plantes
influen t plus ou moins sur l a structure des peuplements d'insectes,
il est, en revanche, difficile dans la plupart des cas de démontrer
qu'il existe une relation causale entre une caractéristique (chimique
ou autre) de la p l ante e t une action sélective éventuelle exercée par
l'insecte (Williams e t Gilbert, 1 981 ) . La difficulté augmente encore
lorsqu'il s'agit de prouver qu'une population végétale et une popu­
lation d'insectes , confrontées en permanence l'une à l'autre pen­
dant un grand nombre de générations, ont exercé mutuellement
une pression sélective telle qu'elles ont dû coévoluer pour survivre.
Williams e t Gilbert (loc. cit.) font, en effet, rem arquer que la
plup art des plantes n'ont p as été exposées au cours du temps à
un seul type d'animal, m ais à une multitude d'organismes phyto­
phages e t p athogènes dont l a diversité même a empêché l'évolu­
tion d e conduire, entre autres conséquences, à une chimie défen­
sive dirigée. L'issue d'une telle confrontation « tous azimuts » ,
voire d'une coévolution multiple, n'a pu être qu'un processus diffus
quasiment impossible à vérifier a posteriori p a r une approche
expérimentale.
Une te lle approche n e devient possible qu'à p artir de groupes
d e plan tes qui ne sont exploitées que par un nombre très limité de
taxa spécialisés, les uns et les autres étant suscep tibles de présenter
des caractéristiques pouvant avoir ré s ulté d'une coévolution plus
restreinte.
O n dispose fin alement, en dehors des systèmes plante-pollini­
sate ur, d' assez peu d'exemples démontrant la réalité de la coévo­
lution . L'un des plus convaincants par sa spécificité, qui n'autorise
guère d'autres interprét ations, est celui du système Passiflora­
Heliconius.
LA R ÉALITÉ DE LA COÉVOLUTION : L'ŒUF LEURRE DES PAS SIFLORES
Gilbert (1 976) a montré que, chez les Pas sif lo ra d e la région
néotropicale, les Lépidop tères heliconiines sont très vraisemblable­
ment les agents sélectifs à l'origine de plusi eurs de leurs caracté- 509 -
ris tiques morphologiques. Rappelons que les l arves d' H elicon ius
prélèvent exclusivement leur nourriture sur les Passiflora qui sont
pourtant dotées d'une défense chimique (glucosides cyanogéné­
tiques et/ou alcaloïdes) fortement toxique pour les autres insectes.
Ces Passiflora ont très bien p u avoir « filtré » la plup art des p hy­
tophages potentiels à un stade précoce de leur chimie d éfensive,
de telle sorte que les insectes qui sont actuellement les consomma­
teurs spéci alisés de ces plantes sont s ans doute ceux qui ont réussi
à contourner leurs défenses chim iques.
Quelques espèces de Passiflora présentent des défenses spéci­
fiques contre les H eliconhzs, telles que des structures qui miment
leurs œufs et découragent ainsi les femelles du Lépido p tère de
pondre sur une plante qui paraît d éj à occupée. Williams e t Gilbert
(1 981 ) ont montré expérimentalement que les fem elles d'Heliconius
discriminent parfaitement les p l antes portant soit de vrais œufs
soit des leurres d'œufs, de celles n'en portant pas et qu'elles ten­
den t à moins pondre sur les premières. Aussi a-t-on toutes raisons
de p enser que le Lépidop tère a vraisemblablement j ou é le rôle
d'agent sélectif dans l'évolution d e certaines structures de la
plante en imitant les œufs d'Helicon ius. Précisons que ces d erniers
sont app arus indépendamment chez des espèces de Passiflora ap­
partenant à des sous-genres différents e t sont d érivés dans chacun
d'eux de structures diverses. On conçoit mieux que de telles struc­
tures aient pu se différencier lorsque l'on s a i t que les heliconiines
sont de puissants agents défoliants des Passiflora, que les l arves d e
nombreux Heliconius sont cannibales e t se nourrissent d'œufs e t
de l a rves congénériques, et qu' enfin les femelles portent un soin
tout p articulier à insp ecter le site de p onte.
Au sein d'une même espèce d e Passiflora à l arge distri bu­
tion géographique, il peut exister des popu l a tions mimétiques et
d'autres qui ne le sont p as. Il en v a ainsi, par exemple, d e Passi­
flora ariculata dont les glandes à nectar pétiol aires sont mo difiées
en leurres d'œufs d'Heliconius à Trinid a d, m ais qui n e présente
aucune structure mimétique a u Costa Rica . Lorsque le caractère
mimétique existe dans une population de Passiflora il est à l'état
monomorphe -et la plante est touj ours exploitée p a r au moins une
espèce d'H eliconùzs.
D ans un peuplement végétal comprenant une dizaine d'espèces
de Pas siflora et autant d'Heliconius, l'évolution de leurres d'œufs
chez l'une des espèces de Passiflora n e p e u t qu'accroître les chances
de m aintien de cette espèce de p l ante. Les Passiflora dotées de
leurres d'œufs devraient aussi réussir, plus que celles qui en sont
dépourvues, à coloniser de nouveaux h abitats déj à infestés p ar
des Heliconius car les leurres d'œufs d evraient assurer une cer­
taine p rotection pendant l a p h ase vulnérable d'établissement. Le
mimétisme des œufs de phytoph ages app a raît ainsi comme une
façon par laquelle une étape coévolutive peut promouvoir la
diversité locale des peuplements (Willi ams e t Gilbert, 1 981 ) .
- 51 0 -
Une fois admise, au travers de tels exemples, l a réalité de la
coévolution, il convient maintenant de chercher à s avoir si une
substance allélochimiqu e produite p ar une plante est susceptible
d'être, comme les l eurres d'œufs, un moyen de défense résultant
d'une coévolutio n avec des insectes phytophages. L'approche d'un
tel problème est particulièrement difficile pour les raisons évo­
quées plus haut, à s avoir que l a chimie défensive des végétaux a
certainement un déterminisme très complexe où la coévolution
avec les insectes phytophages n'est sans doute qu'un élément, pour
autant qu'elle ait j ou é un rôle quelconque. Une façon d'appré­
hender le problème est de le traduire en termes de coùts et de
bénéfices p o ur la popul ation de plantes et pour la population d'in­
sectes phytoph ages. Il serait notamment fond amental de savoir ce
que les substances allélochimiques coùtent à la plante ; au trement
dit, de s avoir de c ombien sa valeur adaptative s'accroîtrait si
elle ne fabriqu ait pas e t ne stockait p as les composés en question,
e t de s avoir c e qu'il adviendrait de l a plante si elle était privée
en tout ou en p artie de ces composés ? (Janzen, 1 975 b) . Or, il n'est
pas p o ssible d'appréhender directement ces questions, et en parti­
culier la seconde, compte tenu de l a qu asi-impossibilité de retirer
exp ériment alement ces composés chimiqu es. Une approche indi­
recte, p ar analogie, est cependant possible à la faveur des modèles
« plantes-fourmis » , c'est-à-dire des végétaux dont le système de
défense consiste dans une association mutualiste étroi te avec des
fourmis.
FOURM I S O U CYANURE : L'ALTERNATIVE DÉFEN SIVE DES ACACIAS
Le rôle écologique des hétérosides cyanogénétiques chez des
p l antes au tres que le Trèfle et les Lotus reste encore assez mal
connu, si ce n'est dans l e genre A cacia. Chez ce dernier, en effet,
la cyanogénèse a de toute évidence un rôle comparable à celui des
colonies d e fourmis. Un certain nombre d'esp èces de Légumi­
neuses du genre A cacia, la plup art d'origine australienne, vivent
en A mérique centrale en étroite associ ati on mutuelle avec des
fourmis d u genre Ps e u domyrme.r (Janzen, 1 966, 1 967 a et b) . D'un
côté la plante fournit abri e t ressource alimentaire (à partir des
nectaires) , d e l'au tre côté, les fourmis assurent à l'arbre une pro­
tection efficace c o ntre toute une v ari été d'herbivores. Quand elles
sont d érangées, ces fourmis a ttaquent de façon p articulièrement
agressive tout maraudeur susceptible de s' appro cher.
De telles espèces d'A cacia n'ont aucun besoin de défenses
chimiques et l'analyse révèle qu'en effet elles en sont dépourvues.
En c o rollaire, chez les espèces d'A cacia vivant dans les mêmes
régions du monde m ais dépourvues de colonies de fourmis, des
défenses chimiques sont présentes sous forme de glucosides cya­
nogéné tiques. On a aussi mis en évidence chez ces pl antes un
second type de toxine qui agit en synergie avec HCN comme le
montre la mort rapide des chenilles de leucanie nourries sur
-·
51 1 -
feuilles d'A cacia, alors qu'elles sont relativement tolérantes à
HCN (Rehr et coll., 1 973) .
Le rôle des fourmis comme moyen d e d éfense anti-herbivore
des A cacia a été vérifié expérimentalement : si la colonie d e four­
mis d'un j eune A cacia est retirée artificiellement, l'arbre survit
rarement plus de 6 à 9 mois. Bien qu'il n e soit pas p ossible de réa­
liser l a même expérience avec les A ca cia dotés d e glucosides cya­
nogénétiques, on peut né anmoins supposer qu'ils sont tout aussi
importants pour l' arbre.
La réalité de la base biochim i q u e de la coévolution trouve
aussi son fondement dans l'existence d e phéromones d'insectes
phytophages dont l'origine est l a plante-hôt e elle-mêm e.
LE S PHÉROMONES SEXUELLES DÉRIVÉES D E L A PLANTE-HÔTE
Des composés identifiés comme p héromones d'insectes phyto­
ph ages ont été découverts chez une grande variété de plantes-hôtes.
Un des meilleurs exemples prouvant q u e des phéromones sexuelles
sont directement dérivées de l a plante-hôte a été fourni p ar les
Lépidop tères danaïdes qui se rassemblent et s e nourrissent sur
des plan tes contenant des alcaloïdes d u typ e pyrrolizidine (Edgar
et Culvenor, 1 974 ; Edgar et coll., 1 974 ; Schneider e t coll., 1 975) .
Or, les phéromones sexuelles des mâles de ces danaïdes sont des
pyrrolizinones ou des composés hétérocycliques app arentés dont
les structures sont semblables à celle des alcaloïdes des p lantes­
hôtes (Meinwald et coll., 1 974) .
L'intervention des facteurs nutritionnels dans la m a turation e t
l'élaboration d e s phéromones a aussi été b i e n montrée chez plu­
sieurs espèces de Coléoptères Scolytidae (Chararas, 1 971 ) . L'at­
traction sexuelle j oue un rôle prépo ndérant dans l'occupation des
conifères par les scolytes (Chararas, 1 966, 1 968, 1 969, 1 970) . Celle
exercée par les mâles des espèces d e scolytes p o lygames e t par les
femelles des espèces monogames, ne peut en effet o p érer qu'après
la nutrition de maturation. O r, celle-ci est suj ette à de grandes
variations suivant la compositio n du liber dont les consti tuants
biochimiques présentent des fluctuations qualitatives et qu antita­
tives notables (Chararas, 1 971 ) .
Des facteurs alimentaires ont p u intervenir com me méca­
nismes évolutifs dans la diversification de certaines espèces d'in­
sectes. Ainsi, au cours du processus évol u tif des plantes-hôtes, le
changement de nature du complexe d e p héromones disponibles, a
pu ê tre un facteur de diversification des insectes phytophages
(Hendry et coll., 1 975 a) .
LE S TERME S DE L'HYPOTHÈSE COÉVOLUTIVE
L'hypo thès·e coévolutive de la structure des p euplements a ét€
formulée clairement et de façon conj ointe p ar Feeny (1 975 e t 1 976)
et Rho ad es et Cates (1 976) . Ses termes extrêmes sont résumés d ans
- 512 -
TABLEAU I
Résum é des termes alternatifs extrêmes de la théorie coévolutive.
CARACT�RI S T I Q U E S DE
1
ANNU ELL E S
rare s ,
é p h émè r e s ,
<
PERENNE S
l ' e s p a c e e t d an s l e
f o r t e p r év i s i b i l i t é d an s
f a i b l e p r év i s ib i l i t é d a n s l ' e s p a c e e t
f a i b l e p r év i s i b i l i t é & f a ib l e d i s p o n i b i l i t é
l ' e s p a c e et
le
t emp s
l e t em p s
.
t emp s d e l ' i n s e c t e
phytophage � c ib l e p e rman e n t e �
t emp o r a i r e
CARACTER I S T IQUE S D E S
le
dans l ' e s p a c e e t d a n s
p a s d ' év i t em e n t
;
é c o l o g i qu em e n t e xp o s é e s
t emp s d e
l ' i n s e c t e p h y t o p h a g e � c ib l e
t rouver"
d e l ' ins e c t e phy t o p h a g e
év i t em e n t
;
à
d u r é e de vie > > temp s de g énéra t i o n
t emp s d e g én é r a t i o n
é c o l o g i qu em e n t p e u expo s é e s
for t e
pers i s tante s ,
d en s i t é " f a c i l e s
d e l ' i n s e c t e p hy t o p h a g e
d an s
PLANTE
abondan t e s ,
d ispersées
" d i f f i c i l e s à t r o uv e r"
durée d e v i e
LA
1·
T I S S U S DE LA PLANTE
f o r t e p r év i s ib i l i t é & f o r t e d i s p o n ib i l i t é
PHENOTYPE D E F E N S I F DE LA PLANTE
b a r r i è r e a n t i -p h y t o p h a g e q u a l i t a t i v e
( s ouv e n t d a n s o r g a n e s
spéc i fiques
toxines
v u l né r ab l e s
f ru i t s ) .
f l eu r s ,
:
a g i t s u r l e s p ro c e s s u s m é t ab o l i qu e s
de l ' insec t e
d é f e n s e s t r è s d iv e r s i f i é e s
;
g l u c o s i no l a t e s
h é t é ro s i d e s c y a no g é n é t i qu e s ;
;
a l c a l oÏ d e s
;
p hy t o hémag­
g l u t i n i ne s .
saponines
:
tox i n e s non a z o t é e s
s i d e s c ar d i o t o n i q u e s
;
;
p r o p r i é t é s o u sub s t anc e s non s p é c i f i qu e s
de l a p l a n t e
r é du i s a n t l a d ig e s t i b i l i t é
concerne l ' a l imen t i ng é r é ou ag i t su r l u i
ma i s n o n d i r e c t em e n t s u r l e m é t a b o l i sme d e
l ' insecte
d é f e n s e s p e u d iv e r s i f i é e s
f eu i l l e s ép a i s s e s
a c i d e s am i n é s d e
:
toxines azo tées
su b s t i tu t i o n
b a r r i è r e a n t i -p h y t o p h a g e quan t i t a t ive
;
t r i c home s
t eneur e n é l émen t s nu t r i t i f s ,
comp o s é s phéno l i q u e s
r é s ine s ,
que
tel s
;
f a ib l e
azo t e o u e au
tanins ,
etc . . .
g l uco­
f u r a n o c o uma r i n e s
angu l a i re s .
qu and d é f e n s e c h i m i q u e
- p o i d s mo l é c u l a i r e f a ib l e
(<500)
�
t r av e r s e l e s memb r a n e s c e l l u l a i r e s
c i r cu l e � e f f i c a c e à f a ib l e c o nc e n t r a­
tion
(< 2 %
po i d s
d e l a synthè s e
- à p lu s
s e c ) � coû t é n e rg é t i q u e
e t du s to ck a g e f a i b l e
f o r t e c o n c e n t r a t i on d a n s l e s
t i s su s à f a i b l e p r év i s i b i l i t é
( t i s su s
j eune s ) .
- p o i d s mo l é cu l a i r e é l ev é � ne trav e r s e p a s
l e s memb ranes c e l l u l a i r e s
� do i t ê tr e
s ynthé t i s é e su r p l ac e � a c cumu l a t i o n
e f f i c a c e à f o r t e c o n c en t r a t i on � coû t
§ner g é t i q u e de la syn thè s e et du s to ckag e
e l eve
f o r t e c o n c e n t r a t i o n d a n s les t i s s u s
- à p lu s
à f o r t e p r év i s ib i l i t é
1 ' âge d u
;
s ' a c cumu l e av e c
t i s su .
CARAC T E R I S T I Q U E S DE L ' I N S E C T E PHYTOPHAGE
INSECTES
POLYPHAGES
' " GENERAL I S T E S "
d é f en s e s d e l a p l a n t e c o n t ou r né e s
( t o l ér an c e aux tox i n e s s é l e c t i o nnab l e )
. · équ i p é s d ' e n z yme s d e d é t o x i f i c a t i o n à
I N S E C T E S MONOPHAGE S
" S P E C IAL I S T E S "
d é f e n s e s d e l a p l an t e né c e s s a i r em e n t s ub i e s
( p a s d e t o l é ranc e s é l e c t i o nnab l e )
p eu d ' enzym e s d e d é tox i f i c a t i oh souv e n t
coû t
l a r g e s p e c t r e d ' a c t i o n � c o û t mé t abo l i q u e
un s eu l mo d e d e d é to x i f i c a t i on �
" f ix e " p a r g éno t y p e f o r t
mé t ab o l i q u e " f ix e " p a r g éno typ e f a i b l e
3
le tableau I . Elle retient, entre a u tres, l'idée que les composé s
défensifs des . plantes se répartissent e n deux ca tégories fonc­
tionnelles.
La première comprend des substances toxiques rel ativement
spécifiques, agissant à faible concentration et souvent localisées
dans les organes vulnérables de l a p l ante (fl eurs, fruits) . Il s' agit
des hétérosides cyanogénétiques, glucosinol a t es, alcaloïdes, sapo ­
nines, glucosides cardiotoniques, furanocoumarines angulaires et
autres.
La seconde catégorie regroupe les substances non toxiques
(SRDP) , généralement des composés phénoliques, tanins e t résines,
largement rép andues d ans tous les organes de la p l ante, non spé­
cifiques, et qui fonctionnent en formant des complexes avec les
pro téines ayan t pour effet d e réduire la digestibilité de la plante
pour le phytoph age. On n e pe u t poser cla irement les termes de
l'alternative défensive d es plantes que si l'on fait intervenir
conj ointement avec les SRDP tous les autres facteurs, de nature
chimique ou non, qui contribuent à réduire la digestibilité de la
plante soumise au phytoph age et do nc à sa d éfense, comme par
exemple la teneur en éléments nu tri tifs, en azote (Strong e t Wang,
1 977 ; McNeill et Southwood, 1 978 ; Faeth e t coll., 1 98 1 b) , en eau
(Scriber, 1 977) , l a présence d'inclusions minérales comme l a silice
de l'apex des feuilles d'Imperata (une graminée très répandue d ans
les s avanes a fricaines) , l a présence de trichomes (Gilbert, 1 971 ;
Levin, 1 973) , de structures épineuses (Janzen e t Martin, 1 982) ,
l'ép aisseur des feuilles (Feeny, 1 970) ou des p éricarpes de fruits,
la dureté et l'épaisseur de l'endocarpe des graines (Janzen, 1 977 ;
Temple, 1 977) .
Aux toxines, on opposera donc selon le cas soi t l'ensemble des
Facteurs Rédu i s ant la Digestibilité de la Plante (FRDP) soit les
seules SRD P.
P arce que les toxines agissent directement sur le processus
métabolique du phytophage, des populations de celui-ci p euvent
arriver p ar sélection à contourner cette défense. Aussi, l'utilité de
tels composés défensifs dépendra-t-elle de leur fréquence dans le
p euplement végétal, les toxines rares conférant une meilleure p ro­
tecti on puisque ayant laissé moins de prise à la sélection chez
le phytophage .
P arce que la cible des FRDP est l'aliment ingéré p ar l'orga­
nisme phytoph age e t n o n directement celui-ci, m ê me les espèces
spéci alistes ne pourront échapper à cette b arrière anti-phytophage
et devront p ayer le prix d'un taux intrinsèque d 'accroiss.e ment
na turel réduit sur une ressource d'une faible qualité nutritive, ou
difficilement ingérable.
On peut donc s' attendre à trouver une grande diversité de
toxines chez des plantes r ares, éphémères e t dispersées, donc
« peu apparentes » et « difficiles à trouver » p ar l e p hytoph age. La
- 51 4 -
faible prévisibilité de l a plante-hôte, d ans l'espace e t dans le
temps, en ferait une cible temporaire pour le phytophage.
En revanche, on p e u t s'attendre à trouver les mêmes types
limités de SRDP ou d'autres FRDP chez les plantes abondantes,
p ersistantes, à forte densité, donc « apparentes » e t « faciles à
trouver » par le phytophage . La forte prévisibilité de la plante­
hôte, d ans l'espace et dans l e temps, en ferait une cible penna­
nente pour le phytoph age .
D 'une façon très simplifiée, on peut admettre que les toxines
s e rencontreraient plutôt d ans les plantes annuelles et les FRDP
plutôt dans les plantes p érennes. D e fait, rares sont les insectes
se développant à p artir du feuillage de plantes climaciques et qui
sont dotés de défenses chimiques et de couleurs aposématiques
associées, al o rs que de telles caractéristiques sont courantes p armi
le s p hytophages qui exploitent le s plantes à durée de vie plus
courte des p remiers stades de l a succession (Feeny, 1 976) .
P arce qu'elles sont non spécifiques e t très répandues dans les
plantes « app arentes » , les SRDP en général, et les tanins en parti-·
culier, se prêtent moins à une exploitation second aire comme
défense par les insectes phytoph ages que les toxines (alc aloïdes
pyrroliz i dines ou glucosides c ardiotoniques p ar ex·emple) , souvent
spécifiques, caractérisant les plantes « non apparentes » . Néan··
moins, on connaît chez l a Ten thrède du Pin sylvestre Neudiprion
sertifer (Hyménoptère D iprionidae) un cas remarquable de r é tlti­
lisation, comme arme chimique, de la résine terpénoïde de sa
p l ante-hôte (Ei sner e t coll., 1 974) .
L a réalité est d e toute évidence plus nuancée dans la mesure
o ù chaque plante peut produire à la fois des toxines et des FRDP.
La stratégie défensive retenue étant plutôt un certain compromis
entre deux classes de subst ances ou de propriétés. P ar ailleurs,
la distribution rela tive des toxines et des SRDP v arie d'un tissu
à l'autre au sein d'une même plante, et avec l'àge du tissu. Ainsi,
les toxines seraient plutôt l'ap anage des tissus j eunes, peu prévi­
sibles, alors que les SRDP s'accumuleraient avec l'âge dans les
tissus à plus forte prévisibilité. Il est fréquent qu'un m ême organe
présente un phénotype défensif de typ e toxine lorsqu'il est j eune·
e t de type SRDP lorsqu'il est . âgé. Les frondes de l a Fougère-aigle
Pteridium aq uilin um en fourniss·ent un exemple démonstratif :
les t o xines e t les tanins qu'elles contiennent manifestent des
gradients s aisonniers i nverses (Lawton, 1 976) . Au p rintemps, les
j eunes frondes contiennent une teneur élevée en glucosides cyano­
génétiques qui dé croît rapidement à mesure que l a fronde se déve­
loppe . L a teneur en tanins en revanche, faible d ans les tissus
j eunes, s' accroît j usqu'à la m aturité de la fronde et décroît lors
du vieillissement d e celle-ci (Fig. 4) .
L e p hytophage spéci aliste n'a généralement besoin de retenir
que des mécanismes lui permettant de tolérer un éventail restreint
- 51 5 -
d e toxines potentielles ; il n e possède souvent qu'un seul rn 1 de
de détoxification. Aussi, peut-on s'attendre à ce que l'insecte ffi( �lü­
phage exploite préférentiellement des plantes-hôtes dont le IÙ é­
notype défensif est de type FRDP.
En revanche, le généraliste e st équip é d'enzymes à Io.-:ge
spectre d'action, comme p a r exemple les oxydases microsom J.les
(Krie ger e t · coll., 1 971 ; Brattsten et coll., 1 977) . A ussi, p eu�-on
s'attendre à ce que l'insecte p o lyphage exploite une grande var�été
de p lantes-hôtes, y compris certaines dotées de toxines.
10
�
Cf)
8
ü
30 �
•
Cf)
0
6
Cf)
(J_
20 ;
g 6
0
(J_
Cf)
�
z
�
al1
"
TA N i N S
2
0
•
MAl
JUIN
AOUT
JUIL
�
0
Q
10 2:
()
::z::
•
S E PT
OCT
�
�
Figure 4. - Variation saisonnière des teneurs e n hétérosides cyanogénétiques
(HCN ) et en tani n s des frondes de l a Fougère-ai g l e Pteridium aquilinum (d'après
LAWTON, 1976).
L ' ENJEU ÉNERGÉTIQUE DE LA COÉVOLUTION
L'état actuel de la coévolution entre une plante et un insecte
dépend fondamentalement des b il ans énergétiques des deux orga­
nismes au cours de leur histoire évolutive commune. D'un côté, les
plantes ont dû consacrer une fraction d e leurs bu dgets métaboli­
ques à la défense (physique aussi bien que chimique) contre les
phytophages, e t de l'autre les insectes ont dû allou e r une p ar t de
leur énergie assimilée à « p ayer le coût » des comp ortements leur
permettant de localiser e t d'exploiter leurs hôtes.
Chez les plantes , une toxine n e représente pas u n investisse­
ment énergétique de même ordre qu'un tanin. P arce que leur
poids moléculaire est faible ( < 500) , celles-ci p euvent traverser les
membranes cellulaires e t circuler dans tout l'organisme. Il en ré­
sulte qu'elles p euvent être efficaces à faible concentration ( < 2 %
du poids sec) e t qu'en conséquence l e coû t énergétique d e leur syn­
thèse et de leur stockage est faible. P arce que le poids moléculaire
des SRDP est élevé, celles-ci n e traversent p as les membranes
cellulaires e t doivent donc être synthétisées sur place o ù elles
demeurent et donc s'accumulent. Ces substances non toxiques
-
516
n'étant efficaces qu'à forte concentration, le coût énergétique de
leur synthèse e t d e leur stockage est élevé (Fi g. 5) .
Chez l'insecte phytophage, le processus de détoxification im­
plique deux grandes c atégories de dépenses métaboliques :
- En premier lieu il y a le coût de la synthèse des enzymes
de détoxification appropriées et des structures morphologiques
associées ; il s' agit là d'un c o ût « fixe » p ar génotype.
- En second lieu il y a le coût métabolique du processus de
détoxification proprement dit ; ce coût est variable e t dépend de
l a quantité d e toxine métabolisée. D ans la mesure où les coûts
métaboliques de l a détoxification d'une qu antité donnée de toxines
de la p l ante restent constants d'un insecte à l'autre, les coûts de la
d é toxification sont fond amentalement différents chez un spécia­
liste et chez u n généraliste (Feeny, 1 975) . Chez le spéci aliste, qui
n'est souvent doté que d'un seul mode de détoxification, l'écono­
mie métabolique est évidente a u regard du généraliste. C'est le
coût mé tabolique « fixe » par génotype qui est notablement plus
élevé chez l e généraliste. Bien que le sor t d'un spéci aliste dépende
d'un très petit nombre d'espèces de plantes, et que ce s pécialiste
doive présenter des mécanismes comportementaux élaborés lui per­
m e ttant de localiser ces plantes, cet avant age énergétique explique
en p artie que la sélection n aturelle ait retenu la spécialisation
aussi bien que l a généralisation comme mode d'exploitation des
ressources alimentaires. Une au tre conséquence avantageuse de la
spécialisation réside dans une réduction considérable de la comp é­
tition alimentaire avec d'autres insectes dans sa « zone adaptative »
sp écialisée .
A insi, peut en p artie s'expliquer la proportion relative des
espèces monophages, oligophages et polyph ages qui composent le
peuplement d'une pl ante-hôte donnée. Cette proportion est une
façon d'exprimer l a structure d'un peuplement.
Cependant, le choix des ressources par les insectes phyto­
p hages, e t donc en corollaire l a composition du peuplement de
phytophages sur chacune des plantes-hôtes, n'est pas seulement
régi par l'investissement énergétique lié a u coût de la détoxifica­
tion. L'option énergétique du phytophage est aussi fonction d'une
p art d u rapport d e taille entre sa l arve et la ressource, e t d'au tre
p art de l a comp atibilité entre la durée de vie de la ressource et le
temps de génération de l'insecte.
En ce qui concerne l a taille, Mattson (1 977) a montré que celle
des l arves de Lépidop tères forestiers varie de moins de l mm à
200 mm, chaque famille ayant une taille caractéristique. Les
adultes doivent choisir des p l an tes-hôtes dont les dimensions sont
comp atibles avec les besoins énergétiques des larves. D ans le ca s
contraire, l a m ortalité larv aire sera imp o rtante e t les quelques
adultes survivants auront une fécondité réduite. Cel a impliquerait,
selon Mattson (loc. cit.) , que les insectes de plus grande taille ne
- 51 7 -
}M
z
w
u..
·W
0
�
A
Q)
"0
1• ::J
0
ü
w
rJ)
z
w
u..
w
0
�
fgcTJs���81a
digestibi lité
Q)
"0
w
10
<(
�
u..
u..
w
nou v e l l e s f e u i l l es
�
Q)
"0
1•::J
forte
P R É V I S I B I L I T É des T I SS U S
fa1 ble
w
rJ)
z
w
u..
w
0
feu i l les m a t u res
- COM POSREESD U I SA N T
8
LA
DIGEST I B I L I T E
0
0
w
rJ)
z
w
u..
w
0
�
Q)
"0
-----+ I N H I B I T E U
dREN
S Z Y M E S D I G EST I V E S
S P EC I F IQUES
w
1-
0
<(
0
ü:
u..
w
Q) Q)
-o :=
Ul ii
Q) "0 �
0 >
E�
0
fa1ble
annuelle
PRÉ V I S IB I L I TÉ de l a P L A N T E
p e r e n n e he r b ac ee
v 1e longue
v 1 e c ou r t e
p r e coce
forte
p e re n n e l 1 g n e u se
J n t ermed 1 a 1 re
t a rdive dans la success1on
d ec 1d ue
sempe r v 1 ren t e
rare
commune
F igure 5. - Relation théo•· i qu e en tre l'effi cac i t é , ou l e coût é n e rgétique, de la
défense chimique anti-phytophage des feu i l l es, et l a prév i s ib i l ité pour l e s phyto­
phage s (A ) des t i ssus selon l eur â g e ou Œ) de l a plante selon son type. Les
substances toxiques repré sentera i e n t u n e b a r r i è •·c ttnt i-phytoph age m o i n.s coû­
teuse, m a i s a u s s i m o i ns efficace, que les c o m p o s é s ou propriétés réduisant la
digestibi l ité de la plante (re-d e s s i n é d'après RHoAnES & CATES, 1 9 7 6 ) .
devraient p as u tiliser u n e aussi grande variété de plantes-hôtes
que ceux d e p e tite taill e . Encore faut-il tenir comp t e du nombre
d'œufs pondus par les uns et par les autres. Ce qui conduit à la
compa tibilité entre le temps durant lequel le substra t reste favo­
rable aux organismes qui s'y développent, autrement di t la dispo­
nibilité (D) de la ressource pour la l arve, et le temps de génération
du phytophage (t) .
Southwoo d (1 976) exprime cette « stabil ité de la durée de la
ressource » p a r l e r appo rt tjD : chez les espèces où t/D approche
l'unité, une génération ne peut p as limiter les ressources de la
génération suivante. Aussi ces espèces ne restreignent-elles pas
le nombre d e descendants produits, quitte à en sacrifier une pro­
p o rtion importante, p ourvu que le comportement de ponte o ppor­
tuniste associé aboutisse à un bilan positif. Chez les espèces où
t/D est très p e tit p arce que D est beaucoup plus grand que t,
c'est-à-dire chez celles qui o ccupent des substrats à durée de vie
longue, chaque génération réduira l a ressource disponible pour la
génération suivante. Aussi peut-on penser que cette répercussio n
d'une génération s u r l'autre a conduit la sélection naturelle à limi­
ter le nombre de descendants produits. Une fécondité élevée ne
présentera plus que des désav antages. Aussi la sélection naturelle
investira-t-elle davantage d ans chacun des individus pour accroître
leur p rob abilité de succès. On serait ainsi ramené à l' aspect pré­
cédent dans la mesure o ù cela devrait se traduire aussi, en
moyenne et d'une façon très générale, par des espèces de plus
grand e taille.
Par ailleurs, l e temps d e génération étant la somme du temps
de développement des stades immatures et du temps d'immatu­
rité sexuel d e l'adulte, o n devrait s'att endre à ce qu'en réponse à
l' accroissement des défenses quantitatives (FRDP) , les espèces de
phytophages des stades les plus tardifs de la succession végétale
aient une croissance larvaire plus len t e e t donc un temps de géné­
ration plus Jcng que celles des st ades préco ces de la succession .
Scriber (in F eeny, 1 976) a effectivement montré, chez les Lépi­
dop tères p apilionides e t sa turnides, que le temps de développe­
ment des chenilles phylloph ages s' allongeait d' autant plus que la
plante-hôte app arten a i t à un stade successionnel tardif et ceci q uel
que soit le degré de spécialis ation des espèces.
Toutefois, s'il est j uste d'admettre que les esp èces monophages
exploitent p référentiellement les plantes prévisibles et apparentes,
on devrait voir l o giquement s'accroître leur proportion dans les
derniers stades d e la succession.
LA THÉORIE COÉVOLUTIVE CONFRONTÉE AUX FAITS :
L'EXEMPLE D U PEUPLEMENT D E Lt:PIDOPTÈRES DU CHÊNE ROUVRE
L'exemple du p euplement de Lépidoptères de ce chêne est
p articulièrement intéressant dans l a mesure où il repose sur un
- 51 9 -
grand nombre de travaux dont certains on t servi à élaborer la
théorie coévolutive (Feeny, 1 970) , alors que d'autres s'en démar­
quent plus ou moins (F aeth et coll., 1 981 b) . Leur confront ation
permet de mieux apprécier le seuil actuel de crédibilité de la
théorie .
Le Chêne rouvre (Quescus ro b u r) est l e t yp e même d e ce que
Feeny (1 975) appelle une plante « apparente » e t Rhoades et C ates
(1 976) , une plante « facile à trouver » . C'est un des éléments m a­
j eurs de la végétation climacique d'Europ e continentale dont
« l' app arence » , due à la fois à s a p ersistance et à son abondance,
120
A
M
J
J
A
S
O
F i gure 6.
Variation saisonnière du n o mbre d'espèces de Lépidoptères dont les
larves s e nourri ssent des feuilles d e chêne e n Grande-Bretagne (redessiné d'après
FEENY, 19'7 0) .
-
explique sans doute le nombre considérable d'espèces d'insectes
qui ont réussi à l e coloniser au cours d e l'évolution (Southwood,
1 961 ) .
Les Lépidoptères qui exploitent les feuilles d e Chêne p euvent
être divisés en deux catégories sur l a base d e leur phénologie l ar­
vaire. Le premier groupe comprend des espèces dont l' activit é des
larves défoliatrices intervient t ôt dès le d éb u t du printemps au
détriment des j eunes feuilles à forte valeur nutritionnelle ; les
insectes de ce groupe sont souvent très abondants d'où i l résulte
que le Chêne-hôte p eut être p ériodiquement défolié. Le second
groupe rassemble des espèces plus rares, qui interviennent p lus
tardivement dans la saison, e t dont l a croissance e s t lente. A insi,
sur les 1 1 0 espèces de Lépidoptères recensées sur des chênes au
début du mois de j uin, il n'en restai t plus que 55 sur les mêmes
arbres à l a mi-août (Fig. 6) .
Or, Feeny (1 968 et 1 970) e t F e eny et Bostock (1 968) ont montré,
chez le Q u ercus rob ur d'Europe, qu'au moment de leur app arition
- 520 -
au p rintemps, les j eunes feuilles contenaient une forte teneur
en azote et en eau et une faible teneur en tanins. A mesure que la
feuillaison progressait, les teneurs en azote et en eau diminuaient,
alors que celle en t anins s ' accroissait (Fig. 7) . Une même variation
s aisonnière a été observée sur d'autres esp èces de chênes p ar
Parker (1 977) e t B arbo sa e t Greenblatt (1979) o u encore Faeth et
coll. (1 981 ) - ces derniers pour l a seule réduction de la teneur en
azote (Fig. 8) . Or, plus i l y a de tanins et plus l a p roportion des
protéines des feuilles de chêne susC€ptibles d'être retenues dans
des complexes, est grande. L'hydrolyse des protéines en acides
aminés libres est ainsi rendue plus difficile, ce qui réduit d'autant
la digestibilté de ces protéines par les phytophages. D e plus, cela a
comme autre conséquence de limiter davantage la quantité d'azote
disponible (Fig. 7) .
(fJ
J!2
:::J 60
2
40
0
l1)
(fJ
c
'ë
30 ro
-
....
:::J
0
o.
(fJ
Cl)
>
....
�
(fJ
Cl)
"0
40
' jj
c
Cl)
"0
(fJ
(fJ
Cl)
c
20 ' Qi
0
....
20
-�
ffi
"
10
o-_____
5
'-'--
(fJ
"0
6
0..
*
:::J
65
3
ro
Cl)
c
Cl)
....
:::J
Cl)
c
0
o.
o.
ro
....
75
1....
o.
....
&5(fJ
(fJ
"0
6
0..
*
(fJ
c
· c:
ro
-
c
Cl)
:::J
Cl)
c
55
1..
2
2
F i gure 7 . - Variation .sai sonnière de la densité d e s chenilles de Lépidoptères se
n ourri ssant des feu i l l e s du Chêne pédonculé Quercus robur en Grande-Bretagne
par rapport à la variation saisonnière des teneurs en eau et en tanins et de l a
proport i o n relative des protéi n e s et d e s tanins contenus dan s l es feuilles de chêne
(rec o m p o sé et redessiné d'après FEENY, 1 97 0 ) .
-- 521 -
Sans p résumer du rôle que p euvent avoir l'azote e t les t anins
dans la p hysiologie du Chêne, i l n'en reste p as moins qu'une chute
de l a teneur en azote et en eau intervenant de façon concomitante
avec un ép aississement des feuilles (Fig. 9) e t un accroissement de
la teneur en tanins, contribu e à conférer aux feuilles un moyen de
défense contre les phytophage s.
D e fait, on observe une diminution s aisonnière du nombre
d'esp èces de Lépidoptères (Fig. 6) , e t d e l a densité de chacune
d'elles (Fig. 7) . Ainsi, l'accroissemen t des FRDP et en particulier
de la forte teneur en tanins, p e u t-il app araître comme une réponse
* 2.6
Il)
�
:::::
;:,
�
Il)
�
2.2
•
�
��
�
<1>
t::
t::
<1>
1.8
0 •
0
�
•
E
....
;:,
<1>
t::
.!!!
TA
•
0
•
o •
débourrement
0
�
M A M J
JA s 0
N D
Figure 8. - Variation saisonnière de la teneur en azote d e s feu i l l e s de deux
espèces de chênes Qu ercus nigra ct Q . falca la en F l oride (rec o m p o s é et s i m p l i fié
d'après FAETH & a/., 1 98 1 ) .
de l'arbre à l a pression défoliatrice d e s insectes phytophages
(Schultz et Baldwin, 1 982) .
Feeny (1 970 et 1 976) a clairement montré le rôle des tanins
chez une espèce de Lépidoptère géométride, la Cheimatobie hié­
male Operophtera brumata dont les chenilles se nourrissent de
j eunes feuilles de chêne au début du printemps. Comme l'indique
son nom, cette phalène émerge de la litière végétale en plein hiver
(novembre-décembre) . Après l' accouplement qui a lieu sur le
tronc du chêne, l a femelle semi-ap tère dépose ses œufs dans les
mousses et les lichens des branches. A l'époque du débourrement,
les j eunes chenilles p énètrent les bourgeons. Ceux-ci , ainsi que les
j eunes feuilles, vont les nourrir pendant trois semaines. La densité
des p opulations de Cheimatobi e hiémale p e u t être telle que l' action
de ces chenilles peut provoquer l a défoliation complète des chênes.
- 522 -
Cependant, u n synchronisme très strict est nécessaire entre l a
p ériode de débourrement e t celle de l'éclosion d e s œufs, faute d e
q u o i l a mortalité l arvaire de la Phalène du chêne e s t considérable.
O n a déj à fait allusion précédemment à la nécessité de cette
étroite concordance p hénologique entre l a Tordeuse verte du chêne
et son hôte étudié par Du Merle (1981 ) .
Feeny (1 970) avait été frappé p ar le comportement alimentaire
d es chenilles de la Cheima tobie hiémale qui se nourrissent des
feuilles de chêne au printemps, puis abandonnent brutalement ce t
arbre à l a mi-j u i n afin de poursuivre leur développement sur
d'autres p l antes-hôtes. Or, ce changement de comportement ali­
mentaire ne semblait p a s relever de p a ramètres éco logiques extrin­
sèques, comme l'acc roissement de la prédation p ar les o ; seaux
ou p ar les insectes prédate urs ; en revanche, il intervenait très
exactement au moment même où se produisait un accroissement
rapide de l a teneur en t anins. Feeny (loc. cit.) a p ar ailleurs montré
que le changement n'é t a it pas seulement quantitatif mais aussi
qualitatif ; alors que les tanins hydrolysables étaient présents dans
les feuilles de chêne en avril comme en j uin, les tanins condensés
n'apparaiss aient en quantité signific ative que d ans les feuilles plus
agées.
Le phénomène devait avoir une implication générale, et ne
pas c oncerner la seule Phalène du chêne, puisqu'il app araissait
que la plupart des espèces d e Lépidop tères tendaient à se nourrir
0
0
�!a.
. .,.
• •
o 'è
0
0
0
0
10 JUIN
19 MA/
•
•
6
0
o 0o
cP 0
0
o
oo
8
.
12
10
longueur de la feuille (cm)
F i gure 9.
Compara i s o n de l'épa i s seur des feuilles du Chêne pédonculé Q u ercus
ro b u r de G •·a n d e-Bretagne e n mai et en juin (rede s s i n é d'ap1·è s FEENY, 1 9 70) .
-
- 523 -
tôt dans l a saison, alors que la teneur e n azote des feuilles était
élevé e e t celle en t anins faible.
Cepen dant, en étudiant les Lépi doptères mineurs des feuilles
de trois chênes Quercus falcata, Q. nigra et Q . hemisphaerica en
Floride, F aeth et coll. (1 981 b ) arrivent à des résultats contraires
de ceux de Feeny (1 970) . Ces a uteurs ont montré que les densités
des mineurs de feuilles de chênes sont d'autant plus faibles que
la teneur en azote est élevée - q u e les densités observées sur les
différentes espèces de chênes-hôtes soient combinées ou analy­
sées s.é parément. La plupart des espèces de mineurs de feuilles ne
semblent pas s'alimenter p référentiellement au d éb u t du prin­
temps lorsque la teneur en azote est forte. Contrairement aux
observations de Feeny (loc. cit.) , l a taille des populations e t la
richesse sp écifiqu e des mineurs de feuilles de chênes n e relève­
raient pas de la variation saisonnière d e l a teneur en azote.
Une seconde contradiction sur laquelle débouchent les obser­
vations de Faeth et coll. (1 981 b) concerne les implicati ons suppo­
sées de « l' app arence » des chênes. Selon Feeny (1 976) , Rho ades
et Cates (1 976) et Opler (1978) , les plantes à longue durée de vie
telles que les chênes auraient développé des défenses q u an titatives
(FRDP) en réponse à l a pression sélective des phytophages p arce
que ces p lantes seraient « app arentes » e t « prévisible s » p o u r ces
derniers, à la fois dans l'espace et dans le temps. Faeth et coll.
(loc. cit.) ont cherché à vérifier cette loi chez les trois espèces de
chênes qu'ils ont étu diées puisque l'une d'elles, le Q u ercus fa/cala
est décidue, la seconde Q. nigra semi-décidue e t la troisième Q .
hemisphaerica sempervirente. Logiquement, on pouvait supposer
que le chêne à feuilles persistantes (chêne sempervirent) avait
davantage de FRDP (plus forte teneur en t anins, feuilles plus
épaisses) . En corol laire, l'abondance et la richesse spécifique des
Lépidoptères mineurs de feuilles auraient dû être plus faibles sur
l'espèce sempervirente que sur l'espèce décidue. Opler (1 978)
n'avait-il p as montré que l'importance des d égàts causés par les
mineurs de feuilles de chênes en Californie était corrélée négati­
vement et de façon significative avec le degré d e p ersistance des
feuilles ! Or, Faeth et coll. (1 981 b) n'arrivent pas à corroborer
cette hypo thèse. Les trois chênes étu diés ne montraient pas de
différence dans l a richesse spécifique de leurs mineurs de feuilles.
La variation du nombre d'esp èces d e ces dernières s'expliquerait
de façon bien plus convaincante p ar l a distribution géographique
des différentes espèces de chêne, ce qui nous ramène aux consi­
dérations du début de cet article.
En ce qui concerne l a densité des populations de mineurs de
feuilles, Faeth et coll. (loc. cit.) montrent qu'elle varie d'une espèce
de chêne à l'autre, d'une saison e t d'une année à l'autre, m ais a ussi
d'un arbre à l'autre e t même d'une partie de l'arbre à une autre.
La faible taille des populations d e mineu rs d e feuilles a u prin­
temps p ou rrait s'expliquer p ar u n e mortali té d u e au p ass age d e
- 524 -
l'hiver. La t aille des populations s' accroîtrait réguli èrement j us­
qu'à l'automne où la chute des feuilles provoquerait de nouveau
une chute brutale des effectifs de mineurs de feuilles (F aeth et
coll., 1 981 a) . A u cours de l a feuillaison, les variations de la mor­
talité larvaire des mineurs de feuilles pourraient être dues à des
facteurs autres que l a v a riation des teneurs relatives en azote et
e n tanins, tels que l e parasitisme, la préd ation (Faeth, 1 980 ; Faeth
e t Simberloff, 1 981 a e t b) , la chute des feuilles (F aeth et coll.,
1 981 a) ou à des facteurs abiotiques. Pour Feeny (1 976) , cependant,
un facteur de mortalité n'exclut p as nécessairement l' autre ; ce
p ourrai t j ustement ê tre l a faible vitesse de croissance liée à la
faible valeur n u tritionnelle des feuilles qui exposerait davantage
l e s chenilles à la prédation ou au parasitisme qui, à leur tour,
seraient responsables des faibles densités des populations de Lépi­
dop tères exploitant les feuilles matures de Qu ercus ro bur.
Les observations d e F aeth e t coll. (1 981 b) n e sont pas uniques.
Lawton (1 975) a montré d e l a même façon que l'abondance des
insectes des fron des de la Fougère-aigle Pteridium aquilinum
s'accroît avec l a s aison , a lors que l a teneur en protéines diminue.
A insi, les l arves de nombreuses espèces de tenthrèdes se dévelop­
pent sur des frondes m a tures riches en tanins .
II est important d e so uligner, cependant, que d'une p art, F aeth
et coll. (1 981 b) n'ont an alysé que la teneur en azote et pas celle
en tanins, et que d'autre part ils ont testé la vali dité de la théorie
en l'appliquant exclusivement aux espèces dont les chenilles mi­
nent les feuilles de chênes. Or, par ce comportement qui consiste à
creuser d es galeries sous l a cuticule des feuilles, les chenilles
réussissent d ans une certaine mesure à contourner à la fois la
d éfense représentée p a r la cuticule coriace et les tissus sup erficiels
les plus riches en tanins. Les résultats de Feeny et ceux de Faeth
e t collaborateurs ne sont donc p as aussi contra dictoires qu'ils p a­
raissent en première analyse. Leurs divergences incitent cependant
à considérer l a théorie coévolutive plutôt comme une base de
réflexion e t u ne hypothèse d e travail, que comme un fait solide­
ment établi.
CONCLUSION
Les b arrières chimiques que les plantes opposent à leur
consommation p ar les p hytophages représentent-elles un phéno­
mène mineur ou sont-elles l'élément clé permettant de comprendre
comment les p euplements de plantes et d'insectes se façonnent
mutuellement ? O n peut d'autant plus facilement se poser la ques­
tion que les exemples n e m anquent pas d'insectes oligoph ages ou
plus o u moins monophages capables de se développer sur des
p lantes-hôtes ou des ressources inhabituelles sans réduction appré­
ciable de leur valeur adaptative (voir p ar exemple W aldb auer,
1 962) . D es espèces spécialisées de Drosophila, comme D . erecta sur
- 525 -
Pandan us ou D . f ima sur F icus n e se m aintiennent-elles p as indé­
finiment sur milieu standard a u l abora toire à b as e de farine de
maïs et de levures (Lachaise e t Tsacas, 1 982) .
Aussi, certains auteurs ont-ils cherché à s avoir si l e passage
de l a monophagie à l a polyphagie, o u l'inverse, n e relevai t pas de
simples considérations p rob abilistes. Levins e t MacArthur (1969)
ont ainsi proposé un modèle où la monophagie comme ]a polv­
phagie pouvaient être favorisées. Ce modèle repose su r la maxi­
misation du nombre de descendants e t sur l'incap aci té pour le phy­
tophage de distinguer une nouvelle plante-hôte favorable d'une
nouvelle plante-hôte défavorable. L'alternative entre l a monopha­
gie e t la polyphagie dépendrait de la proportion d'esp èces d éfavo­
rables rencontrées p armi ces dernières, p ar rapport à ]a difficulté
de localiser ]a plante-hôte habituelle favorable p ar unité de temPs.
A mesure que l a probabilité de n e pa s trouver la ressource h abi­
tuelle acceptable d ans J e temps disponible s'accroît, l a mono­
phagie p e u t rester l a meilleure solution si des p roportion s de nlus
en plus grandes de plantes défavorables sont présentes. Ainsi, si
une femelle dotée d'un régime alimentaire restreint a un e chance
sur deux de localiser une ressource acceptable, elle aurait intérêt
à rester sp éci alisée plutôt que d'étendre l a gamme d e son régime
aliment aire, tant qu'il y a moins de 30 % d'espèces favorables
p armi les nouvelles plantes-hôtes rencontrées.
Cependant, l'ensemble des faits rapportés dans les p ages pré­
cédentes suggère plutôt qu e les b arrières chimiques anti-Phyto­
phages sont communes d ans les p euplements de p l antes (Feenv,
1975) où chaque espèce fonctionne comme ce que Janzen (1 968)
appelle une « île défendue chimiquement �> .
De s changemen ts d'hôtes se prodniraient de p référence au
sein de familles de pl antes dotées d'une chimie d éfensive de
même n ature vis-à-vis de laquelle le phytoph age serait p a rtielle­
ment préadapté génétiouement ou comportementalement fFeeny,
1 975) . Ainsi, Ehrli ch et R aven (1 964) ont montré que les différentes
espèces d'une même t ribu d e Lépidop tères p apilioni d e s recher­
chent préférentiellement les familles d e Pl antes-hôtes présentant
les m êmes phénotypes défensifs (glu cosides ou alcaloïdes) . On
conçoit b i en qu'une fois trouvée la solution p ermettant de contour­
ner l a b arrière chimique défensive d'une plante-hôte, le phyto­
phage pourra facilement étendre son régime alimentaire à tout
végétal présentant un phénotype d éfensif d e même n ature (Ehrlich
et Raven, 1 964 ; Janzen, 1 968) .
Si les interactions plantes-insectes, qui régissent l a s tructure
de leurs p euplements resp ectifs, s'expliquent généralement d ans
une persp ective évolu tive (Southwoo d , 1 973) , cela n e signifie p as
qu'elles relèvent nécessairement d'un processus coévolu tif. La
coévolution implique qu'il y ait e u p arallélisme dans le temps d ans
l'allocation énergétique que les populations d e l a p l an te e t celles
de l'insecte ont p u concéder chacune, en réponse à l a pression
- 526 -
sélective d e l'autre organisme. Cela implique a ussi que la survie
de chaque organisme soit restée, au fil des centaines ou des milliers
de générations, étroitement dépendante de la survie de l'autre.
Pour que l e cheminement coévolut i f se soit poursuivi, il faut que
l'équilibre d e ces engagements énergétiques se soit m aintenu au
cours de l'histoire évolutive des deux organismes.
On p e u t, à cet égard, se demander si « spécificité » i mplique
touj ours « coévolution » ? Vraisemblablement non, comme le sug­
gèrent les Lissocephala des Ficus qui ont manifesté une évolution
convergente, mais non une coévolution, avec l'agaonide pollinisa­
teur, lequ e l a en rev a n che coévolué avec le Ficus-hôte.
La structure d'un peuplement de plantes peut être vue, entre
autres façons, comme un éventail plus ou moins diversifié de phé­
notypes chimiques défensifs ; celle du peuplement de phyto phages
associés comme un éventail de solutions permettant de contourner
ces défenses ou de s'en accommo der ; et la relation en tre ces deux
structures comme une somme de compromis énergétiques dont la
coévolution serait la clé.
En ce qui concerne les mécanismes sous-j acents, la coévolu··
tion n e p e ut se concevoir qu'en termes de génétique des p opula­
tions o ù la sélection n aturelle j ouerai t un rôle fondamental. La
sélection de la p l ante-hôte et la sélection de l'habitat (les deux
aspects étant souvent difficilement diss o ci ables) sont de toute évi­
dence à l'origine de l a structuration des peuplements (Shapiro et
C arde, 1 970 ; Singer, 1 971 et 1 972 ; Sharp et coll., 1 974 ; Taylor et
Powell, 1 978 ; Powell e t T aylor, 1 979 ; Rausher, 1 979) .
L a coévolution est un processus permanent e t dyn amique. La
présence a u sein des populations de Trèfle de formes cyanogéné­
tiques e t d e formes a cyanogénétiques est probablement un système
soumis encore actuellement à l'action de la sélection naturelle. Le
fait que le caractère cyanogénétique ne soit pas fixé dans la popu­
l a tio n de Trèfle confirme son i nefficacité partielle en tant que
b arri ère an ti-phytophage e t indique le coût énergétiqu·e élevé qu'il
doit représenter par rapport aux exigences en azote de la plante.
Tant qu'elles ne conduisent pas à une imp asse évolul ive, les
o p tions énergétiques d e la coévolution peuvent être remises en
cause à chaque génération.
L'établissement progressif d'une h arrière chimique défensive
au sein d'une famille de p l antes en réponse à la pressi on 5élective
d e s insectes phytophages est aussi illustré de façon démonstrative
p ar l'app arition de furanocoumarines angul aires toxiques chez les
O mbellifères. Tout p o rte, en effet, à interpréter l'app arition d·e la
p osition angulaire de l'anneau furane comme un événement évo ­
lutif récent qui se serait produit en réponse aux pressions sélec­
tives exercées p ar des insectes qui se nourrissaient de plus en plus
exclusivement de plan tes contenant des furanocoum arines linéaires
non toxiques.
�
527 -
La conséquence ultime de la coévolution entre des p op u l ations
de plantes et des populations d'insectes p hytoph ages peut être l'éta­
blissement de races d'hôtes qui o nt p u être (ou qui sont) sources
de spéciation.
Il reste encore bien d'au tres aspe cts d e la coévolution qui n'ont
été qu'à p eine effleurés d ans cette discussion mais qui font l'obj et
d'une littérature très riche. C'est l e cas des aspects comportemen­
taux de la recherche de l'hôte (Jermy, 1 976 ; Labeyrie, 1 977 ;
Pesson, 1 980) , du rôle des interactions p l antes-pollinisateurs (Hein­
rich et R aven, 1 972 ; Heithaus, 1 974) ou d e celui d e l a distribu tion
et de la plante-hôte en relation avec l a capacité de disp ersion des
insectes sur l a s tructure des peuplements (D ethier, 1 959 e t 1 976) .
En conclusion des arguments discutés ici, il semble logique
d'a ttribuer un rôle important à la coévolution dans le d étermi­
nisme de la structure des p e uplements d e p l antes e t d'insectes
phytophages. Cependant, il convient d e relativiser cette importance
dans la mesure où l a coévol ution n'est, en tout état de cause,
qu'un élément parmi de nombreux autres, e t plus encore p arce
qu'il reste à démontrer plus l argement que les liens unissant les
multiples faits sur lesquels repose c e concept ont un réel fonde­
ment biologique et ne relèvent p as de la seule logique théorique.
SUMMARY
A plant community may b e considered as an assembl age of
species whose chemical defenses against herbivores are more or
less efficient. In the same way a community of phytophagous
insects can be viewe d as a group o f consumers which are capable
either of byp assing the plants' chemical d efenses, or of taking
advantage of them. The inter-rel ations between the two commu­
nities result in an array of compro mise solutions origin ating from
the coevolution of plants and insects. The pros and cons of such
a coevolutionary theory of community structure are discussed.
Particular attention is given to the following points : the
concep t of community structure, the m aj or categories of toxiche­
micals and digestibility-reducing substance s involved in the « anns
race » between plant producers and animal consumers, the evolu­
tionary mechanisms implied in coevolution, the costs and b enefits
of the alternative adaptive strategies adop ted b y insect consumers
(with p articular emphasis on their bioenergetic implic ations) , and
the dynamic aspect of coevolution.
Whereas coevolution undoub tedly plays a role in plant-insect
interactions, such a role should not b e overemphasized . The
weil documented case of the moths living on v arious o ak species
highlights sorne obvious inconsistencies . Thus th e coevolutionary
theory of community structure should still be considered more as
a useful working hypo thesis rather than a weil establish e d fact.
- 528 -
REMERCIEMEN TS
J e remercie R . Bat·bau lt, F . Bourl ière et P. Le!Jreton pour la l ecture attentive
qu' i l s ont faite du m a n u scrit et pour les amél iorat i o n s qu' i l s y ont apportées,
a i n si que J. Rouault p o u r se s remarques sur les courbes i l l ustrant l a structure
des peuplements. Je remerci e S.H. F a eth, S. Mopper et D . Simberloff, P . Feeny,
L.E. G i lbert et J.T. S m i ley, J . H . Lawton, D.F. Rhoades et H.G. Cates qui m'ont
autorisé à reproduire d i fférentes figures issues de leurs trava u x .
BIBLI 0 GRAPHIE
A KLILU L EMMA (1 9 7 0 ) . - Laboratory and fi eld report on m o l luscicidal propert i c s
o f Phy t o lacca dodecandra. Bull. W l d H/th Org., 42 : 5 6 7 - 6 1 2 .
BARBAULT, R. (1 9 8 1 ) . - Ecologie d e s populations e t d�s peuplements. D e s théories
aux
faits, M a s s o n , Pari s .
BARBOSA, P. & G REENBLATT, J . ( 1 9 7 9 ) . -- Suitability, d i gestibility a n d a ssimilation
o f vari o n s h o s t p l a n t s of the gypsy moth Lymantria d ispar L. Œcologia
(Berl .) , 4 3 : 1 1 1 -1 1 9 .
B E e K , s,o. & REES E, J . C . (1 9 7 6 ) . - I n s ect-Plant interactions : Nutrition a n d meta­
b o l i s m . I n : J .'W. Wallace & R.L. Mansell, Eds., Bioch em ica/ interac tion
b e t ween plants and insects. Rec. Adv. Plt y l och em., 1 0 , Plenum Pre ss,
N e w York & L o n d o n , p p . 4 1 - !! 2 .
BELL, E.A. (1 9 7 2 ) . - Toxic a m i n o acids in t h e Leguminosae. In : J.B. Harborne,
Ed., Phy tochem ica/ Eco/ogy. Academie Press, London, pp. 1 6 3-1 78.
BELL, E . A . & JANZEN, D.H. ( 1 9 7 0 ) . - L -DOPA and 5-HTP i n seeds : medical and
ecological c o n s iderat i o n s . Nature, 22!! : 1 36-1 3 7 .
BELL, E . A . & T I RIMAN N A , A . S . L . ( 1 9 65 ) . - A s sociati o n s of amino acids and related
c o m p o u n d s i n the seed s of forty-seven spec i e s of V icia : their taxonomie
and nutritio n a l s i gn i ficance. Bioch e m . J., 97 : 1 04-1 1 1 .
BENSON, \V.W., B RO WN, K . S . Jr. & GILBERT, L.E. ( 1 9"76) . - Coevolution o f plants
a n d herbivot·es : p a s s i o n flower butterfl i e s . Evolu tion, 2 9 : 65 9-680.
BERENBAU M , M. ( 1 9 7 8 ) . - Toxicity of a fura nocoumarin to armyworms : A case
of b i o synthet ic escape from i n sect herb ivores. Science, 2 0 1 : 532-534.
B E RENBAUM, M . & F EENY, P. 0 98 1 ) . -- Toxicity of angular furanocoumadns to
swallowtail butterfl ies : Escalation in a coevolutionary arms race ?
Science, 2 1 2 : 9 2 7 - 9 2 9 .
BLAU, P . A . , F E E N Y, P . , CoNTARDO, L. & RoBSON, O . S . ( 1 9 7 8 ) . - - A l l ylglucosinol ate
and herbivorous caterp i l lars : A contrast i n toxicity and tolerance.
S c ience, 200 : 1 2 96-1 298.
B RATTSTEN , L.B., WIL K I N S O N , C.F . & EISNER, T. ( 1 9 7 7 ) .
Herbivore-Plant interact i o n s : M i xed-fu nction o x ï dases and secondat·y plant sub stances. Science,
1 96 : 1 349-1 3 5 2 .
B ROWE R, L . P . (1 96 9 ) . - Ecological chemi stry. Scien t. A m . , 220 : 2 2-29.
B ROWE R , L.P. & BROWER, J.V.Z . (1 964 ) . - Birds, butterflies, and plant p o i sons
A study in ecological chemi stry. Zoo log ica, 49 : 1 3 7-1 59.
B ROWE R, L . P . , B ROWER, J .V.Z. & CO HVINO, J.:M. ( 1 9 6 7 ) . - Plant p oi s on s i n a
terrestrial food chai n . Proc. Natl. Acad. Sei. U.S.A ., 57 : 893-898.
B ROWER, L.P. McEvov, P . B ., WILLIAMSON, K.L. & FLANNERY, M.A. ( 1 9 7 2 ) . - Varia­
tion in cardiac glycoside content of monarch buttet•flies from n atural
p o p u l at i o n s in Eastern N orth America. Science, 1 7 7 : 426-429.
B u H R, H ., TOBALL, R. & S c H REIBER, K . (1 958 ) . - D i e 'Virlmng von einigcn Pflan­
z e n l i chen Sonderstoffen, i nsbesondere von Alkaloiden, auf die Entwicklung
der Larven d e s Kartoffelkiifers (Leptino tarsa decem lineata, Say) . Ent.
Exp. & Appl., 1 : 2 0 9-224.
- 529 4
B u RUGA, J . H . & 0LEMBO, R.J. ( 1 9 7 1 ) . - P l a n t food preferences of sorne sympa tric
Drosophilids of Tropical Africa. Bio tropica, 3 : 1 5 1 - 1 5 8 .
Bus H , G . L . ( 1 969) . - Sympatric host r a c e formation and speciation i n fru givorou s
fl ics of the gcnus Rhagoletis (Diptera, T ephritidae) . E v o l u tion, 23 : 2 3 7 -251 .
BusH, G.L. ( 1 9 74 ) . - The mechan i s m of sympatric h o s t race formation in the
true fruit fly (Tephritidae) . I n : M.J.D. White, Ed., Gene tic Mecha·n ism s
o f Speciation in insects. Australia a n d N e w Zealand B o o k Co., Sydney,
& D . Reidel Pub ! . Comp., Dordrecht, B o ston, pp. 3-23.
CADMAN, C . H . (1 960) . - Inhibition
of plant v i r u s infection by tannins. In
J.B. Pridham, Ed., Pheno lics in Pla n ts in Health and Disease. Pergamon
Press, Oxford.
CHARARAS, C. (1 966) .
Recherch e s sur l'attra ctivité chez les S c o l ytidae. Etud e sur
l'attractivité sexuelle chez Carpho b o r u s m inimus F abr. Coléoptère Scoly­
tidae typiquement polyga m e . C.R. A cad. Sc. Paris, 262 : 2492-249 5 .
-
CHARARAS, C. (1 968 ) .
Recherche s s u r le c o m portement s e x u e l d e Pityokteines
sp in idens Reit. (Coléoptère Scolytidae p olygame) et étu de des facteurs qui
agissent sur le pouvoir attractif du mâle à l'égard d e la femelle. C.R.
A cad. Sc. Paris, 266 : 1 85 2-1 8 5 5 .
-
C. (1 969 ) . - Recherche s m · l 'attractivité sexuell e d e Ph loeosinus
b ico lor Brul., c o léoptère Scolytidae para site spéci fique des Cup re s sinae.
C.R . A cad. Sc. Paris, 268 : 1 080 - 1 0 8 3 .
CHARARAS,
CHARARAS, C. (1 9 7 0 ) . - Attraction chimique et attraction sexuelle c h e z Orfh o to­
m icus erosus Woll. (Coléoptère Scolytida e ) . C.R . A cad . Sc. Paris, 271
1 904-1 907.
:
CHARARAS, C. (1 97 1 ) . - L'intervention des facteurs nutritionnels dans l a matura­
tion et l'élaboration des phéro m o n e s chez divers Scolytidae
Coléoptère s) . C.R . A cad. Sc. Paris, 272 : 2928-293 1 .
(In sectes,
CHEW, F . S .
(1 975) . - Coevolution o f pierid butterfl i e s a n d t h e i r crucifero u s
foodplants. I . T h e re l ative qual ity o f availabl e resourc e s . Œco logia, 20 :
1 1 7-1 28.
C H EW, F.S. ( 1 97 7 ) . - Coevolution of p i erid butterfl ies a n d their cruciferou.s food­
plants. II. The di stribution of cggs o n potcntial foodplants. Evolution,
3 1 : 568-5 7 9 ..
CHEW, F . S . (1 981 ) . - Coexi stence a n d local extinction in two pierid butterfl ies.
Am. Nat., 1 1 8 : 655-6 7 2 .
Conv, M . L . (1 966) .
-
A general the01·y of clutch s i z c . E v o l u t i o n , 20 : 1 7 4-1 84.
Conv, M.L. & D I A M O N D , J.M. (1 9 7 5 ) . - Eco/ogy and E v o l u ti o n of Com m un ities.
The Belknap Press of Harvard U n i versity. Cambridge, M a ssachu setts &
London, England.
CoRNELL, H .V. & WASHBURN, J.O. ( 1 9 7 9) . - Evolution of the rich n e s s-arca corre­
lation for Cynipine gall wasps o n oak tt·ces :
geographie area s. Evolution, 3 3 : 2 5 7-2 7 4 .
a
compai'Ï son
of two
DETRIER, V . G . (1 95 9 ) . - F o o d plan t d istribution a n d d e n sity and larval d i spersal
as factors a ffecti ng in sect populati o n s . Can. En t., 91 : 5 8 1 -5 9 6 .
DETRIER, V . G . (1 970) . - Chemical interact i o n s b etwcen plants a n d in sects. I n :
E. Sondheimcr and J.B. S imeone, E d s . , Ch e m ical Ecology. Academie P 1·e ss,
London & New York, p p . 83-1 0 2 .
DETR I E R , V.G. (1 97 6 ) .
T h e importance of s timulu s patter n s for h o st-pl ant reco­
gnition and acceptance. In : T . Jermy, Ed ., The Hos t-pla n t in R e la t ion to
Insect Behav iour and Repro d u c t ion . Akad. Kiado, Budapest, pp. 6 7 - 7 0 .
-
D E TRIE R, V.G. (1 97 7 ) .
The role of chemosen sory patter n s in the di scrimination
of food plants. In : V. Labeyrie, E d . , C o m p o r tem e n t des insectes e t m ilieu
troph iq u e . Ed it. C.N .R.S., Paris, pp. 1 03-1 1 4 .
-
- 530 -
DIAMON D, J . M . , GrLPIN , M . E . & MAYR, E.
( 1 9 7 6 ) . - Species-di stance relation for
birds of the S o l o m o n Archipelago and the paradox o f th e great specia­
tors. Proc. Nat/. A cad. Se i . U.S.A ., 73 : 2 1 60 2 1 64 .
-
E D G A R, J.A. & C uLVE N O H , C .C.J . ( 1 9 7 4 ) . - Pyrrol izidine ester alka l o ids i n Dan a i d
butterfl i e s . N a t u r e , 248 : 6 1 4-6 1 6 .
E DGAR, J .A . , C uLVENOR , C.C.J. & P LISKE, T . E . (1 974) . - Coevoluti on o f Danaid
butterfli e s with their h o s t plants. Nature, 250 : 6 46-648.
E D M U N D S, G.F. & A L STAD, D . N . ( 1 9 7 8 ) . - Coevolution of insect herbivores and
con ifers. Sc ience, 1 99 : 941 -94 5 .
EDWA R D S , P .J. & 'V HATTEN , S . D . 0 980) . - Ecology of in sect-pl a n t interact i o n s .
,
S t u d i e s in Bio/ogy N ° 1 2 1 , Edward A r n o l d , London.
E H R L I CH , P . R . & RAVEN, P . H . (1 !164) . - B utterfl i e s and p l a n t s : A study i n coevo­
l u t i o n . E v o l u t ion, 18 : 5 8 6 -608.
EISNER, T . , JOHNE SSEE, .J . S ., C A R REL J . , HENDRY, L . B . & MEINWALD , J. (1 9 7 4 ) .
Defen sive u se by a n i n sect of plant resin. Science, 1 84 : 996-999.
ERICK SON, J . M . & F EENY, P . ( 1 9 7 4 ) . - Sini g!'Ïn : A ch emical harrier to l a rvae o r
t h e swallowtail butterfly, Papilio po lyxenes. Eco logy, 55 : 1 03-1 1 1 .
,
FAETH,
S . H . (1 980) . - Invertebrate preda tion o f Jeaf-m i n ers a t l o w den s i t i e s .
Ecolog ical En t o m o logy, 5 : 1 1 1 -1 1 4.
FAETH, S . H . , C o N N O R , E . F . & Sa!BERLOFF, D.
(1 981 a) . - E a l'ly l e a f absc i s s i on :
a neglected source of mortal ity for fo l i v ores. A m . Nat. : 1 1 7 , 409-41 5 .
FAETH, S . H . , MOPPER, S . & S niBERLOFF , D . (1 981 b ) . - Abundances a n d diversity of
l eaf-m i n i n g i n sects on three oak host spec i es : effe c t s of h o st-p l a n t phe­
n o l ogy a n d nitrogen content of ! caves. Oikos, 37 : 238-25 1 .
F A ETH, S . H . & S niBERLOFF, D . (1 9 8 1 a) . - Population regu l ation of a leaf- m i n i n g
in sect, Cam eraria s p . nov., at increased f i e l d d e n s i t i e s . Ecolo-gy, 62 :
620-624.
FAETH, S . H . & S J M n E RLOFF, D . ( 1 981 b ) . - Experimental i s ol a t i on of oak h ost
plants : eO'ects o n morta l i ty, survivOI·ship and ahund a n ces of leaf­
m i n i n g i n sects. Eco /ogy, 62 : 625-635.
FEENY, P . (1 968 ) . - Effect o f o a k l e a f tan n i n s on larval growth of the winter
m o th Operoph tera bru m ala. J. In sect Ph ysio l., 1 4 : 805-81 7 .
FEENY, P . (1 96 9 ) . - Inhibit ory effect of oa]{ l eaf tann i n s on t h e hydro l y s i s o f
prot e i n s by tryps i n . Phy tochem islry, 8 : 21 1 9'- 2 1 2 6 .
FEENY, P . ( 1 9 7 0 ) . - S e a s o n a l c h a n g e s i n oak leaf t a n n i n s a n d nutrients as a
cause of spring feeding by winter moth caterp i l l a t·s. Eco/ogy, 51 : 565-581 .
F EENY, P. (1 97 5 ) . - Bi ochem i c a l coevol ution between plants and the i r in sect
herbivore s . ln : L . E . G i lb ert & P.H. Raven, Eds., C o e rw l u tion of A n imais
und Plants. Un iv. T e x a s Press, Austin & London, pp. 3-1 !J .
FEENY, P . ( 1 9 7 6 ) . - P l a n t apparency and c h e m i c a l defense. I n : .T .W . \Va l l acc &
R.L. Man s e ! ! , E d s . , Biochem ical In teraction b e l ween Plants and Insee/s.
R e cen t Adv. Ph y loch em ., 10 : 1 -4 0 .
FEENY, P . & B osTOCK , H . (1 968) . - Seasonal changes i n the t a n n i n content of
o a k Jeave s . Phy tochem istry, 7 : 87 1-880.
FELLOWS, D . P . & H EEn , W.B . (1 9 7 2 ) . - F actors affecting host p l a n t select ion i n
d e sert-adapted cactiph i l ic Drosophila. Ecolo.gy, 5 3 : 850-858.
FowDEN, L . ( 1 9 7 0 ) . - The n o n -pt·o t e i n amino a c i d s of plants. Progress in Phy­
lochem ., 2 : 2 0 3 2 6 6 .
F nAEN K EL, G . S . ( 1 95 9 ) . - The r a i son d'être of secondat·y plant sub stances. Science,
1 2 9 : 1 46 6-1 4 7 0 .
F RA E N K EL , G . S . ( 1 969) . - E v a l u ation of o m · thoughts on seco n d n ry p l a nt sub­
stances. En t. exp. & Appt., 12 : 474-486
F REELAND, . J.
w
& JANZEN, D . H . (1 9 7 4) . - Strategies in h erbivory by mamma l s
the rol e o f plant secondary compounds. A m . Nat., 1 08 : 269-289.
-
.
.
-·
531 -
F UTUYMA, D . J . (1 9 7 9) . - Evolu tionary Bio/ogy.
Sinauer A s sociates, Sunderland,
Massachusetts.
GALIL, J . & EISIKOWITCH, D . (1 969 ) . - F u rtl1er stu d i e s o n the poll ination ecology
of Ficus sycomorus L. (Hyme n o ptera, Chalcidoidae, Agaon idae ) . T ijschr.
Entomo l., 1 1 2 : 1 -3.
GALIL, J., RAM IREZ, B.W. & EISIKOWITCH, D . ( 1 9 7 3 ) . - P o l l ination o f Ficus cos ta­
ricana and F. h emsleyana by Blas tophaga esterae and B . ton d u z i in Co sta
Rica (Hymenoptera : Chalcidoidae, Agaonidae ) . T ijdschr. En t o m o l ., 1 1 6 :
1 75-183.
GHIDAY, G.E. (1 97 1 ) . - The L ife C y c l e of D ip tero u s J n s e c f (Drosoph i l ida e) of
Eth iopia. University o f Ad d i s A baba (polycopié) .
GILBE RT, L.E. ( 1 9 7 1 ) . - Butterfly-plant coevolution : H a s Pass iflora adenopoda
won th e sel ecti onal race with helicon i i n e butterflie s ? Science, 1 7 2
585-586.
GILBERT, L.E. ( 1 9 7 5 ) . - Ecol ogical consequences of a coevo l ved mutu a l i s m between
butterflies and plants. In : L.E. G i l b ert & P.R. Raven, Eds ., Coe v o l u tion
of A n imal and Plan ts. Univ. Texas Pre ss, Austin & London, p p . 2 1 0 -240.
GILBE RT, L.E. ( 1 97 7 ) . - The role of i n sect-plant cocvolntion in the orga n i zation
of ecosystems. In : V. Labeyrie, Ed., Comporte m e n t des insecte'S e t m ilieu
trophiq u e . Edit. C.N .H.S., Paris, p p . 3 9 9 - 4 1 3 .
GILBERT, L.E. (1 978) . - Development of theory i n t h e a n a l y s i s o f i n s ect-p lant
i nteractions. In : D.J. Horn, R . Mitchell & G.R. Stairs, Eds., A n alysis of
Ecological Systems. Ohio Sta te Univ. P re s s . Columbu s, Ohio, U . S . A .
GILBE RT, L . E . & S m LEY, J . T . (1 978) . - Determ i n a n t s o f local diversity i n phyto­
phagous in sects : h o st speci a l i s t s i n tropical environments. I n : L.A .
Mound & N. Wal off, Eds., D ivers i l y of lnsect Fau n us. Symposia of the
R. Ent. Soc. London, 9. B lackwel l Scient. Publ. , London, Edinburg &
Melbourne, p p . 89-1 04.
G ILPIN, M. E . & DIAMOND, J.M. (1 9 7 6 ) . - Calculation of i m m i gration and extinc­
tion curves from the spec i e s-area-di stance relation. Proc. Nat/. A cad.
Se i. U.S.A., 73 : 41 30-41 34.
GuTTMAN, S.I., Wooo, T.K. & KARLIN, A.A. (1 981 ) . - Genetic d i fferentiation along
host plant Lines i n the sympatric Enchen opa b i n o fa l a Say complex
(Homoptera : Menbracidac) . E v o l u t ion, 35 : 2 0 5 -2 1 7 .
HANDLEY, W.R.C . (1 961 ) . - Furthc r evidence for t h e i m portance o f residual leaf
protein complexes in l itter decomposition and the supply o f nitrogen for
p l ant growth. Plant & Sa il, 1 5 : 3 7 - 7 3 .
HARBORNE, J.B. ( 1 9 7 7 ) . - In troductio n to Ecoloyical Biochem istry . Acad e m i e Press,
London, New York, San Francisco.
H E E D , W.B. ( 1 9 7 8 ) . - Ecology and genetics of S o n o ra n desert Drosophila. In :
P . F . Brus sard, Ed., Eco log ica l Gene tics : the In terface. Springer Verlag,
New York, Heidelberg, Berlin, pp. 1 0 9-1 2 6 .
HEINRICH, B . & RAVEN, P. ( 1 9 7 2 ) . - E n ergetics a n d pollination e c o l o g y . Science,
1 7 6 : 597-602.
HEITHAUS, E. R . (1 974 ) . - The role o f plant-poll inator i nteract i o n s in determ i n i n g
community structure. A n n . M i s s o u r i Bot. Gard., 6 1 : 6 7 5 -6 9 1 .
HEND RY, L.B., J uaovicH, J., MuM�IA, R . O . , RoBACKER, D . , \VEAVER, K. & A N DERSON,
M.E. (1 9 7 5 a ) . - The oal( leaf roller (A rch ips sem iferan u s Walker) sex
pheromone complex - Field and lab oratory evaluat i on of requ i s i t e beha ­
vioral stimuli. Experien tia, 3 1 : 6 2 9-63 1 .
HEN D RY, L. B., WICHMANN, J.K., H I NDENLANG, D . M ., M u M M A , ll.. O. & A N D E RSON, M.E.
(1 975 b) . - Evidence of the origin of i n sect pherom o n e s : presence in
food plants. Scien ce, 188 : 5 9'-6 3 .
HLADIK, A. & H LA D I K, C.M. ( 1 9 7 7 ) . - Significati o n écologique d e s teneurs e n alca­
l oïdes des végétaux de la forêt d e n s e : résultats d e s tests prél i m inaires
effectués au Gabon. Terre l'ie, 3 1 : 5 1 5 -5 5 5 .
-
532
-
HLADIK, C.M. & C HI V E R S , D .J . ( 1 9 7 8 ) . - Ecological factors and specifie behavioral
pattern s determ i n i n g primate diet (concluding d i scussion) . In : C.M.
H l a d ik & D.J. Ch ivers, Eds., Primate Feeding Behuviour in Relation to
Food A vailab ility and Composition. Recen t Adv. l'rim a i o l., 1, Academ i e
Pre s s , p p . 4 3 3-444.
HovANITZ, W. & CHANG, 11.C.S. (1 9 6 3 ) . - Change of food-pl ant prefercncy by larvae
of Pieris rapae control led by stra i n selecti on. and the inheritancc of thi s
trait. Journ a l of Research o n t h e Lepidop tera, 1 : 1 63-1 6 8 .
HovANITZ, W . & CHANG, V . C. S . (1 9 6 5 ) . - T h e alteration of h o st-plant specificity
in l a i·v a e o f P ieris rapae
Lepidop tera, 4 : 1 3 - 2 1 .
by induction . Journal of Research
on
the
H uETTEL, M . D . & B u s H , G.L. 0 97 1 ) . - The genctics of host selection a n d its bem·in g
o n sympatric speciation in Procecidochares (Diptera, Tepbritida e ) . En t .
Exp . & Appl., 1 5 : 465-480.
H u i G N A R D , J . & B IE M ONT, J . C . (1 9 7 8 ) . - Comparison o f four populations of A can­
thoscelides o b te c i u s (Col c optera : Bruchidae) from different Co lombian
ecosystem s . Œcologia (Berl. ) , 35 : 307-3 1 8 .
JANZEN,
D.H. ( 1 966 ) . - Coevolntion of mutual i s m betwcen a n t s a n d A cacias in
J A N ZEN,
D.H. ( 1 9 6 7 a ) . - Interaction of the bull's-horn aca c i a <A cacia cornigera
JANZEN,
D . H . ( 1 9 6 7 b ) . - F ire, vegetation structure, a n d the an t x acacia interac­
Central America. E v o l u tion, 20 : 249-2 7 5 .
L. ) w i th an ant inhabitant (Pseu domyrm e.1: ferruginea F . Smith) in eas­
tern Mexico. Un i v. Kansas Sei. Bull., 4 7 : 3 1 5 -558.
tion i n Central America. E v o l u tion , 2 1
: 620-6 3 7 .
JANZEN, D . H . ( 1 968 ) . - H o st p l a n t s a s i slands in evolutionary a n d contempo rary
t i m e . A m . Na t., 1 0 2 : 5 9 2-5 9 5 .
JANZEN, D . H . ( 1 9 6 9 ) . - Seed-eaters versus s c e d sizc, numbc1·, tox icity a n d d i s ­
persa l . E v o l u tion, 2 3 : 1 -2 7 .
JANZEN,
D.H. ( 1 9 7 5 a ) . - Behavior of Hym enaea cou rbaril when i t s predi spe1·sal
seed predatm· is absent. Science, 1 89 : 1 45-1 4 7 .
JAN ZEN, D .H. ( 1 9 7 5 b ) . - Eco/ogy of Plan ts i n Ill e Tropics. Studies in Biol ogy n ° 58,
Edward A rnold, London.
JANZEN, D . H . ( 1 9 7 7 ) . - The i nteract i o n of seed predatot·s and secd chemistry. In :
V. Labeyrie, Ed., Comportem ent des insectes et m ilie u troph ique. Edit .
C.N . R . S . , Paris, p p . 4 1 5-42 7 .
JANZEN, D .H . ( 1 9 7 9 ) . - H o w t o b e a fig. Ann. R e v . Eco / . Sys t., 1 0 : 1 3-5 1 .
JANZEN,
JANZEN,
.TANZEN,
D . H . (1 980 ) . - When i s it cocvolution 1 Evolution, 3 4 : 6 1 1 -6 1 2 .
D . H ., J u sTER, H . B . & L IENE R , I . E . ( 1 9 7 6 ) . - Insccticidal action o f the phy­
tohemagglutinin i n black b e a n s . Science, 1 92 : 7 95-7 96 .
D .H . & M A RT I N, P . S . (1 98 2 ) .
Neotropical anachro n i s m s : the fruits the
Gomphotheres ate. Sc ience, 2 1 5 : 1 9-27 .
-
.TERMY, F., Ed. ( 1 9 7 6 ) . - The h o s t-plan t in relation to insect belw v i o u r and repro­
d u c t ion . Ak.a d. K i a d o , Budapest.
DETHIER, V.G. (1 968) . - Induction of specifie food pre­
ference in lepi doptero u s l arvae. En t. E:rp . & A p p t ., 11 : 2 1 1 -230.
JER MY, T . , HANSON, F .E. &
JONES, D .A . ( 1 9 6 6 ) . - Can . J. G e n e t . Cytol., 8 : 55 6-5 6 7 .
JONES,
D . A . ( 1 9 7 2 ) . - Cyanogenic glyco sides a n d their funct i o n . In
Ed., Ph y tochem ical
p p . 1 03-1 24.
JoNES,
Eco/ogy.
Academie
Pre s s ,
London
: J . B . Harborne,
&
New
Yorl1,
D . A ( 1 9 7 4 ) . - Coevolution and cyanogenesis. I n
: V . H . Heywood, Ed.,
Tax o n o m y and Eco/ogy . Academie Press, London, pp. 2 1 3-242.
.
K E ELE R , R.F. ( 1 9 7 5 ) . - Toxins and teratogens of higher plants. Lloydia, 38
56-86.
- 533 -
:
KmcHER, H.W. ((1 96 9 ) . - The di stribution of sterol , alkaloids, a n d fatty acids i n
Senita cactu s, Loph ocere us s ch o t t i i, over its r a n g e i n Sonora, Mexico.
Phy tochem is try, 8 : 1 48 1 - 1 4 8 8 .
KmcHER, H.W. & HEED, W.B. 0 9 7 0 l . - Phytoch e m i stry and h o st p l ant specificity
in Drosoph ila. Recen t Adv. Phy to ch e m ., 3 : 1 9 1 - 2 0 8 .
KmcHER, H.W., HEED, W.B., RussEL, J . S . & GROVE, J . 0 96 7 ) . - Senita cactus a lka­
l o i d s : their significance to Sonoran D e sert D ro•s ophila ecology. J. lnsect
Physiol., 13 : 1 869-1 8 7 4 .
KRIEGER, R.I., FEENY, P . & W I L K I N S O N , C.F . ( 1 9 7 1 ) . - D etoxication enzymes in
the guts of caterpillars : An evolutionary answer to plant defens e s ?
Science, 1 7 2 : 5 7 9-5 8 1 .
LAB E Y RIE, V., Ed. 0 9 7 7 ) . -- Comportem e n t des insectes e t m il i e u trophiq u e. Edit.
C.N .R.S., Pari s.
LACHAISE, D . 0 97 7 ) . - Niche separation of African L issocephala wilhin the
Ficus drosophilid community. a�cologia (Berl.), 3 1 : 2 0 1 - 2 1 4 .
LACHAISE, D . & TSACAS, L. (1 982) . - Breeding-s i t e s i n tropical African drosoph i l i d s .
In : M. A shburner, H.L. Carson & J . N . T h o m p s o n J r . , E d s., T h e Genet i cs
and Biology of Drosophila, V o l . 3d. Academie Press, London, New York,
San Franci sco, Toronto, Sydney, sous pre s s e .
LACHAISE, D., TsACAS, L. & CouTURIER, G . 0 98 2 ) . - - The Drosophilidae a s soc i ated
with tropical African figs. E v o l u tion, 3 1 : 1 41 -1 5 1 .
LAWTON, J.H. (1 9 7 5 ) . - I n : F . H . Perring, E d . , T h e Biology o f Braclœn. Academie
Press, London.
LAWTON , J.H. 0 97 6 ) . - The structure of the arthropod community on bracken.
Bot. J. L inn. Soc., 7 3 : 1 8 7 - 2 1 6 .
LEVIN, D . A . 0 97 1 ) . - Plant
1 05 : 1 5 7-1 8 1 .
phen o l i c s
:
A n ecologicai perspective. A m . Nat.,
LEVIN, D .A.
(1 973 ) . - The role of trich o m e s in plant defense. T h e Q u a r te rly
R e v iew of Biology, 4 8 : 3 - 1 5 .
LEVINS, R. (1 968) . - Evolut ion i n Chang ing Env iron m e n ts . Monogr. P o p . Biol.
Princeton Univ. Press, Princeton, N .J.
LEVINS, R. & MAcARTHUR, R. ( 1 9 6 9 ) . - A n hypoth e s i s to explain the i n c i dence
of monophagy. Ecology, 50 : 9 1 0-91 1 .
Loo�ns, W.D. & BATTAILE, J . 0 96 6 ) . - P l a n t phenolics a n d the i solation o f pl ant
enzymes. Phy tochem istry, 5 : 4 2 3-438.
MA, W.C. & SCHOON HOVEN, L.M. 0 9 7 3 ) . - Tarsal ch emo sensory hairs of the large
white butterfly Pieris bmssicae a n d the i r p o s si b l e rolc on ovip o sition
behavior. Ent. Exp. & A p pl., 1 6 : 343-35 7 .
MAcARTHUR, R . H . & WILSON, E . O . < 1 9 6 7 ) . - The T h e ory o f Island Biogeography.
Princeton Univ. Press, Princeton, N .J .
MARTIN, T . E . 0 98 1 ) . - Species-area s l o p e s a n d coefficients
interpretation. A m . Nat., 1 1 8 : 8 2 3-8 3 7 .
: a caution on their
MATTSON, W.J. 0 9 7 7 ) . - Size a n d abundance
of forest Lepidoptera in relation
to host p l ant resource. In : V. Labeyrie, Ed., Comport ement des insec tes
et m ilieu trophique. Edit. C.N.R.S., Paris, pp. 4 2 9-44 1 .
Mc N EI L L, S . & SouTHwoon, T.R.E. ( 1 9 7 8 ) . -- T h e role of n itrogen i n the deve­
lopment of insect/plant relationships. I n : J . B . Harborne & H . F . van
Emden, Eds., Biochem ical A spects of Insec f!Plan t Interactions. Academie
Press, London & New York, pp. 0 0 -0 0 .
MEINWALD, J . , BoRIAcK, C.J., ScHNEIDER, D . , BoPPRE, M . , W oo n, \V.F. & ErsNER, T .
0 9 74) . - Volatile .ketone i n the h air-penc i l secretion o f d a n a i d butterflies
(Amauris and Danaus) . Experien t ia, 3 0 : 7 2 1 -7 2 3 .
MERLE, P. d u (1 98 1 ) . - Variabilité génétique et adaptation à l'hôte chez T ortrix
v iridan a L. (Lep . Tortri c i d ae ) . C.R. A cad. Sc. Paris, 292 : 5 1 9-5 2 2 .
- 534 -
MuLLER, C.H . ( 1 9 6 9 ) . - The « co- »
in coevoluti on. Science, 1 6 4 : 1 97 - 1 9 8 .
MuLLER, F .P . (1 9 86 ) . - H o s t s a n d n on-hosts in subspecies o f A u lacorthum solan i
( K . ) and intraspecific hybridizations <Homoptera, Aphididae ) . In : T.
J ermy, Ed., The h o s t-plant in relation to insect behaviour and reproduc­
tion, Aka d . Kiado, Budapest, pp. 1 87 -1 90 .
ÛPLER, P . A . (1 9 7 3 ) . - F o s s i l lepidopterous l e a f mines demon strate a g e of sorne
i n sect-plant relationshi p s . S c ience, 1 7 9 : 1 3 2 1 -1 323.
ÛPLER, P . (1 974) . - Oaks a s evolutionary islands for leaf-mining insects. A m er.
Sei., 6 2 : 6 7 - 7 3 .
ÛPLER, P . A . (1 9 7 8 ) . - Interacti on o f plant l i f e h i story compom:nts as related to
a rboreal herbivory. In : G.G. Montgomery, Ed., Th e ecology of arboreal
h erb ivores. Smithsonian, Washington, pp. 2 3 -3 1 .
PARKER, J . ( 1 9 7 7 ) . - Phenolics i n black oak bark a n d leaves. J . Chem. Eco /.,
3 : 4 8 9-4 97 .
PESSON, P. ( 1 980) . - A propos de l ' i n stinct botanique des in sectes
: un aspect
d e l a coévolu t i o n de s plante s et des in sectes. Ann ls Soc. en t. Fr. (N.S. ) ,
1 6 : 435-452.
P owELL, J . R . & TAYLOR, C.E. ( 1 9 7 9 ) . - Genetic variation in ecologically diverse
environments. A m er. S e i., 6 7 : 5 90-5 9 6 .
RAM I RE Z , B . W . ( 1 9 6 9) . - F i g w a s p s : mechanism of p o l l e n tran sport. Science,
1 63 : 580-581 .
RAMIREZ, B .W. ( 1 97 4 ) . - Coevolution of Ficus and Agaoni dae. Ann. Missouri Bot.
Gard., 6 1 : 7 7 0-780.
RAU S HE R, M . D . (1 9 7 9 ) . - Larval hab itat suitability and oviposition preference in
three related b u tterfl i e s . Eco /ogy, 60 : 503-5 1 1 .
RAu s H E R, M . D . ( 1 980 ) . - H o s t abundance, juvenile survival, a n d oviposition pre­
feœnce in Bat t u s p h ilenor. Evolu tion, 34 : 342-355.
REHR, S.S., FEENY, P . & JANZEN, D.H. ( 1 9 7 3 ) . - Chemical defen se in Central Ame­
t·i can non-ant acaci a s . J. A n im, Eco l., 42 : 405-41 6 .
PARSON S, .J.A. & ROTH SCHILD, M . (1 968) . - Heart
p o i s o n s i n the m o n arch butterfly. Science, 1 6 1 : 8 6 1 -866.
RHOADES, D . F . & CATE S, R .G. ( l !n 6 ) . - Toward a general theory of plant anti­
herbivore chem i stry. In : J:W. Wallace & R.L. Man sell, Eds., Bioch emical
Interactions b e t ween Plants and Insects. Recen t Adv. Phy tochem., 10,
Plenum Press, New Yorll & London, pp. 1 68-2 1 3 .
ROBIN SON, T . R . ( 1 9 7 4 ) . - M etaboli s m a n d functi on of alcalo i d s i n plants. Science,
REICH STEIN, T . , E u w , J . von,
1 84 : 4 3 0 - 4 3 5 .
RoDRIGUEZ, E.
& L E V I N , D . A . ( 1 9 7 6 ) . - Biochemical parallelisms of repellents
and attract a n t s i n higher p l a nts and arthropods. ln : J . W. W a ll ace &
R .L. Man sell , E d s . , Bioch em ical Interactions be tween Plan ts and Insects.
Recent Adv. Phytochem., 1 0, Plenum Press, New York & London, pp. 2 1 4 270.
RoES KE, C N . , SEIBER, J . N . , B nowER, L.P. & MoFFIT, C M . ( 1 9 7 6 ) . - Milkweed
carden o l i d e s a n d their comparat i ve processing by monarch butterfl ies.
In : J.W. Wallace & II..L. Mansell, Eds., Biochem ical Interactions between
Plan ts and Insects. Recent Adv. Phytochem., 1 0, Plenum Press, New York
& London, pp. 93-1 6 7 .
RosENTHAL, G . A . , DAHLMAN, D .L . & JANZEN, D . H . (1 976) . - A novel means for
deali n g with L-canavanine, a toxic metabol ite. Scien ce, 1 9 2 : 256-258.
RoTHCHILD, M . ( 1 9 7 2 a) . - Secondary plant substances and '' m·n ing colouration
i n in sects. In : H . F . van Emden, Ed., lnsect'/ Plan t Relai ionships. Black­
weil Scient. Publ., Oxford, p p . 5 9-83 .
RoTHSCHILD, M. ( 1 9 7 2 b ) . - Some observations on t h e relationship between plants,
toxic i n sects a n d b i rd s . In : J.B. Harborne, Ed., Plt y tochem ica/ Eco/ogy.
Acad e m i e Press, London & New York, pp. 2-1 2 .
- 535 -
J. (1 9 7 6 ) . - Resource partitioning among competing species
A coevolutionary approach. Theor. Pop. Bio l., 9 : 388-424.
RouGHGARDEN,
SALE, J . B . (1 965 ) . - Hyrax feeding on a
Jou rnal, 3 : 1 2 7 .
poisonous plant. E . African Wildlife
ScHNEIDER, D ., B oPPRE, M . , ScHNEIDER, H . , T H O M P SON, \V.R., B oRIACK, C.J., PETTY,
R.L. & MEINWALD, J. ( 1 9 7 5 ) . - A pherom o n e precursor a n d its uptake in
male D anaus butterflies. J. Comp. Physio l., 97 : 245.
ScH ULTZ, .T.C. & B A L D WIN , I.T. (1 982 ) . - O a k l e a f quality decl ines in response to
defoliation by gypsy moth lm·v a e . Science, 2 1 7 : 1 4 �-1 5 1 .
SC RIBER, M. ( 1 97 7 ) . - Li miting effects of l o w l eaf-water content on the nitrogen
utilization, energy budget, and larval growth o f Hyalophora cercropia
(Lepidoptera : S aturniida e ) . Œcologia (Berl.) , 2 8 : 2 6 9- 2 8 7 .
SEIGLER, D . & P RICE, P.W. ( 1 9 7 6 ) . - Secon dary c o m p o u n d s in p l ant s
: primary
functions. A m . Nat., 1 1 0 : 1 0 1 - 1 05 .
SHAPIRO, A . M. & CARDE, R.T. ( 1 9 7 0 ) . - H abitat selection and competition among
sibling species of satyrid b utterfl i e s . Evolu tion, 24 : 48-54.
SHARP, M.A., PARKS, D . R . & E HRLI C H , P . H . ( 1 9 74 ) .
-·
P l a nt resources a n d butterfly
habitat seleetion. Eco/ogy, 5 5 : 8 7 0 -8 7 5 .
SrMBERLOFF, D . S .
(1 978) . - Coloni sation of i sl a n ds by i n s e c t s : i m m i gration,
extinction a n d diversity. In : L . A . M ound & N . Waloff, Eds., Diversity of
In sect faunus. Symp. H . eut. Soc. London, 9 , B l a ckwell Scient. PulJI.,
Oxford, London, Edinburgh & Melbourne, p p . 1 39"- 1 5 3 .
SINGER,
M . C. (1 9 7 1 ) . - Evolution of food-plant preferenc e s
Euphydryas editha. Evolution, 25 : 383-389.
SINGER,
M.C. ( 1 9 7 2 ) . - Complex components
butterfly colony. Science, 1 7 6 : 7 5-7 7 .
of hab i t a t
i n t h e buttet·fly
suitabil ity
within
a
SM ITH, B . D . (1 966 ) . - Effect of the plant alk a l o i d s p a rteine o n t h e d i stribution
o f the A ph id Acyrth o s iphon spartii (Koch . ) . .'\'at ure, 2 1 2
: 2 1 3-2 1 4 .
SouTHWOOD, T.R.E. ( 1 9 6 1 ) . - T h e number of specie s of in sects a s s ociated with
varions trees. J. a n im . Ecu[., 30 : 1 -8 .
SouTH WOOD, TR.E. (1 9 7 3 ) . - T h e
i n sect/plant relationsh i p - an evolut i o n a ry
perspective. In : H.F. van Emben, Ed., lnsect/Plan t R e latio n ships. B l a ck­
weil Scient. Publ ., Oxford, pp. 3-20.
SouTHWOOD,
T.R.E. (l !J 7 6 ) . - Bionomic strategies a n d popu l a t i o n p a rameters.
In : ll.M. May, Ed., Theoretical Ecology - Princip/es and A pplications.
Blackwel l Scient. Publ., Oxford, p p . 26-4 8 .
STHONG, D.R. ( 1 9 7 4 a ) . - The in sects of B r i t i s h trees : c o m mu n ity e q u i l ibration
in ecol ogical time. Ann. Missouri Bot. Gard., 6 1 : 692-7 0 1 .
STHONG, D . H . ( 1 9 7 4 b) . - Nona symptotic specie s rich ness model s and the insects
of British trees. Proc. nat/. A cad. Sei. U.S.A ., 7 1 : 2 7 6 6 - 2 7 6 9 .
STRONG, D . H . ( 1 9 7 4 c) . - Rapid asymptotic s p e c i c s accu m u l ation in phytoph a g o u s
in sect communities : the p e sts of C acao. Science, 1 85 : 1 0 64-1 0 6 6 .
STRONG, D . R . (1 977 a ) . - Roll ed-leaf h i sp i n e heetl e s
(Chrysomclid a e ) a n d their
Zingiberales host plants in middle America. Biotropica, 9 : 1 5 6-1 6 9 .
STRONG, D . R . ( 1 9 7 7 b) . - Insect speci e s richn e s s
: h i spine beetles of Helic o n ia
latispatha. EcologiJ, 58 : 5 7 3-582.
STRONG, D . R . ( 1 9 7 9 ) . - Biogeogra p h i e dyn a m i c s o f in sect-h ost pl ant communities.
A n n . Rev. Entomol., 24 : 8 9-1 1 9.
STRONG, D.R., :McCoY, E.D. & REY, J . R . ( 1 9 7 7 ) . - T i m e a n d the number of herb i ­
v o r e species : t h e p e s t s of sugarcane. Eco/ogy, 3 8 : 1 6 7 - 1 7 5 .
STRONG, D . R . & WANG, M. D . ( 1 9 7 7 ) . - Evolution o f insect J ife h i storie s a n d h o st
plant chemi stry : Hispine beetles on Heliconia. E v o l u tion, 3 1
- 53 6 -
: 854-8 6 2 .
STURCH KOW, B. & Low, 1. (1 9 6 1 ) . - Die Wirkung e1mger S o /an u m-Alka l o i d-gly­
koside a u f d en Kartoffe l k a fer, Leptinotarsa decem lineata Say. En i . Exp.
& Appl., 4 : 1 3 3 - 1 4 2 .
TAYLO R, C . E . & P owELL, J.R. (1 9 7 8 ) . - Habitat choice in natural populations of
Drosophila. Œcologia (Berl . ) , 3 1 : 39-59.
TEMPLE, S . A . ( 1 9 7 7 ) . - P l a nt-A n i m a l mutualism : Coevolutio n with dodo l eads to
near extinct i o n of plant. Science, 1 97 : 885 -886.
TO D D , G .W., GETA H U N , A . & CRESS, D .C. ( 1 97 1 ) . - Resistance in barbey to the
gre enbug, Schizaplt is gram in u m . 1. Toxicity of phen o l i c and flavonoid
compounds a n d related substances. Ann. Ent. Soc. A m er., 64 : 7 1 8 - 7 2 2 .
TsACAS, L . & CHASSAG NA R D, M.T. ( 1 98 1 ) .
Nouvel l e s e spèce s d e T. issoceph ala M a l ­
l o ch de l a fo1·êt d e Taï, Côte-d'Ivoire (Diptera, D r o s o p h i l idae) . Diagnose
p ré l i minaire. A nnls Soc. E n t . Fr. (N.S . ) , 17 : 259'- 264.
T sACAS, L. & LACHAISE, D . (1 9 7 9 ) . -- La radiation africaine des L issocephala inféo­
dées aux Ficus (Dip t . /Jrosoph itidae) . Annales Soc. Ent. Fr. (N.S.) , 15 :
589-603.
-
TsACAS, L . , LACHAI SE, D . & D AVID, J . (1 98 1 ) . - Composition and b i ogeography of
the Afrotro p i c a l D r o s o p h i l i d fau na. In : M . Ashburn er, H . L. Carson &
J.N. Thomp son, Jr. Ed s . , The Genetics and Bio lo·g!} of Drosoph ila. Aca­
demie Press, London, N ew York, San Francisco, Toron to, Sydney, Vol. 3 a,
pp. 1 9 7-2 5 9 .
TsACAS, L . & TESHOME, M. (1 9 8 1 ) . - Deux G i t o n a phytophages africains : G. pau­
lian i et G . e th iopica ( D i ptera, Drosoph i l idae ) . LeUJ·s rapports avec la
bilharz i o s e . R e v u e fr. E n t . (N.S . ) , 3 : 1 5 1 -1 5 4.
T u n N E R, J . R . G . ( 1 9 7 6 ) .
Mue l l e r i a n m i micry : c l a ssical « beanbag » evolution and
the role o f ecological i sland s in adaptive race form ation. In : S. Karlin
& E. Nevo, Eds., Pop u la t i o n gen e tics and eco/ogy. Academie Press, New
York & London, p p . 1 85-2 1 8.
\VALDBAUEn, G . P . (1 9 6 2 ) .
The growth and reproducti on of maxi l l ectomized
tobacco hornwo•·m s feed i n g on norm a l l y rej ected n o n - s o l a n aceous plants.
En t. Exp . & Appt., 5 : 14 7 - 1 5 8 .
\VARD , L . K . ( 1 97 7 ) . - T h e con sen•ation of juniper : the a s sociated fauna with
special reference to southern Engl and. J. appt. Eco/., 1 4 : 8 1 - 1 2 0 .
\V A R D , L . K . & LAKHANI, K . H . (1 9 7 7 ) . - T h e con s e rvation of j uniper : t h e fauna
o f food pl ant island site s i n sonth ern England. J. app t. Ecot., 1 4 : 1 2 1 -1 35 .
WHITTA KER, R . H . (1 9 7 0 ) .
The b i ochemical ecol ogy of h i gher p l a n t s . In : E.
Sondheimer & J.B. S i meone, Eds., Chem ical f:cology . Academie Press,
N e w York, pp. 4 3 - 7 0 .
WH ITTAKER, R.H. & FEENY, P . ( 1 !J 7 1 l . - Allel ochem ics : Chem i c a l intc1·actions
between species. Science, 1 7 1 : 757-7 7 0 .
\VIEllES, J . T . (1 9 7 9 ) . - Coevolution of f i g s a n d their in sect p o l l i n ators. A n n . R e v .
Eco/. S y s t . , 1 0 : 1 -1 2 .
\VIKLU N D , C. ( 1 9 7 3 ) . - H o s t p l a n t suitabil ity and the mecha n i s m o f h o st sel ec­
tion in Pap ilio m achaon . En t. E.T p. & App l., 1 6 : 232-24 2 .
WILLIAMS, A . H . ( 1 9 6 3 ) . - Enzyme inhibition b y phenolic compounds. I n : J.B.
Pridham, Ed., The Enzy m e Chem istry of Phenolic Compounds. Pergamon
Press, Oxford, pp. 8 7 -9 5 .
W ILLIA M S K . S . & GILBERT, L . E . (1 98 1 ) . - I n s ects a s sel ective a gents on p l a n t vege­
tative morphology : Egg M i m icry Reduces Egg Laying by Butterflies.
Science, 212 : 467-469.
Woon, T. K . (1 980 ) . - D ivergence i n the Enchenopa b inotata Say complex (Ho­
m optera : Membracidae) e ffected by host plant adaptation. Evolu tion,
34 : 1 47 - 1 6 0 .
-
-·
-
,
- 537 -
Fly UP